Саліцилова кислота: синтез і стрес-протекторні ефекти у рослин

Размещено на http://allbest.ru

^{1 Харківський національний аграрний університет ім. В.В. Докучаева}

²Харківський національний університет ім. В.Н. Каразіна

³Інститут клітинної біології та генетичної інженерії Національної академії наук України

Саліцилова кислота: синтез і стрес-протекторні ефекти у рослин

Ю.Є. Колупаєв^1,2, Т.О. Ястреб¹,

М.А. Шкляревський¹, Ю.В. Карпець¹, А.І. Дяченко³

Харків, Київ, Україна



Анотація

Саліцилова кислота (СК) нині розглядається як один з ключових гормонів, задіяних у регуляції багатьох фізіологічних програм і процесів у рослин, насамперед в адаптації до дії біотичних і абіотичних стресорів. СК синтезується у рослин фенілпропаноїдним та ізохоризматним шляхами.

Перший шлях починається з перетворення фенілаланіну на транс-коричну кислоту, яка може перетворюватися на два різні метаболіти: орто-кумарову кислоту і бензальдегід.

Обидва метаболіти у кінцевому підсумку перетворюються на СК. В ізохоризматному шляху хоризмат, що утворюється з шикимової кислоти, ізмеризується в ізохоризмат, останній перетворюється на СК. Показані ефекти активації шляхів синтезу СК та її накопичення у рослин у відповідь на дію стресорів різної природи: екстремальних температур, зневоднення, засолення, важких металів тощо.

Обробка рослин екзогенною СК в оптимальних концентраціях спричиняє підвищення їх стійкості до абіотичних стресорів різної природи.

Ключовими захисними реакціями, що можуть бути індуковані саліциловою кислотою, є посилення експресії генів і підвищення активності антиоксидантних ферментів, зростання вмісту низькомолекулярних антиоксидантів, а також мультифункціональних протекторних сполук, зокрема, проліну і цукрів.

Також під впливом СК зафіксована активація синтезу ряду білків теплового шоку, дегідринів, альтернативної оксидази. На рівні цілого рослинного організму важливою реакцією є індукування СК закривання продихів.

Незважаючи на багату феноменологію ефектів СК, її функціональна взаємодія з іншими сигнальними посередниками і стресовими фітогормонами при формуванні адаптивних реакцій рослин залишається недостатньо вивченою.

Ключові слова: саліцилова кислота, фітогормони, сигнальні посередники, стійкість рослин, антиоксидантна система, сумісні осмоліти, стресові білки



Вступ

Відомо, що свою назву саліцилова (2оксибензойна) кислота (СК) отримала від латинської назви рослин верби (Salix piria), з яких у вигляді глюкозиду саліцилового спирту була виділена німецьким вченим Йоганном Андреас Бухнером у 1828 році (Alhaithloul et al., 2020). Пізніше СК та її похідні були виділені з листків і репродуктивних органів кількох десятків видів рослин (Raskin, 1992a; 1992b). Перше комерційне виробництво СК було налагоджено у Німеччині 1874 року. Аспірин (торгова назва ацетилсаліцилової кислоти) був представлений компанією «Байєр» у 1898 році і дотепер залишається одним з найбільш популярних терапевтичних препаратів. метаболізм фізіологія рослина саліциловий кислота

Вміст СК у рослин різних видів може істотно відрізнятися. Більше того, навіть в межах одного виду, залежно від органів і тканин, а також фізіологічного стану, кількість СК може відрізнятися на порядки. Наприклад, у рослин Arabidopsis thaliana загальний вміст СК може становити від 0,25 до 5,0 мкг/г сирої речовини (Nawrath et al., 1999; Klessig et al., 2016).

Нині СК вважається фітогормоном (Raskin, 1992a; Vlot et al., 2009). Підставою для цього є її участь у регуляції багатьох фізіологічних програм і процесів, зокрема, проростання насіння, цвітіння, синтезу інших гормонів, фотосинтезу, дихання, транспірації, термогенезу, реакції на дію біотичних і абіотичних стресорів (Raskin, 1992b; Vlot et al., 2009; Vicente, Plasencia, 2011; Janda et al., 2014; Saleem et al., 2021).

Встановлено роль сигнальних посередників (зокрема, АФК і NO) (Tewari, Paek, 2011; Колупаев и др., 2012) в реалізації стрес протекторних ефектів саліцилової кислоти. Так, пероксид водню розглядається як важливий участник в реалізації фізіологічних ефектів СК (Saleem et al., 2021). З іншого боку, СК вважається ключовим компонентом в системі трансдукції і ампліфікації сигналів АФК (Quan et al., 2008). Між оксидом азоту та СК як сигнальними молекулами також існують складні функціональні зв'язки. З одного боку, оксид азоту, поряд з АФК, розглядається як посередник в реалізації фізіологічних ефектів СК (Mur et al., 2006). У той же час реалізація окремих ефектів оксиду азоту як сигнальної молекули також може відбуватися за посередництва СК.

У 90-ті роки минулого століття і на початку нинішнього інтенсивно досліджувалася роль СК в стійкості рослин до патогенів (Raskin, 1992b; Дмитриев и др., 2003; Тарчевский и др., 2010). Однак за останні десятиліття накопичений чималий масив експериментальних даних, що свідчать про участь СК в адаптивних реакціях рослин на дію абіотичних стресорів (Janda et al., 2014; Saleem et al., 2021). Нові дані про індукування стійкості рослин до стрес-факторів різної природи екзогенною СК не тільки створюють передумови для її практичного використання, а й розширюють уявлення про спектр регульованих нею фізіологічних р еакцій (Saleem et al., 2021).

Основною метою цього огляду став аналіз накопичених останніми роками відомостей про синтез СК у рослин у відповідь на дію стресорів та про спектр фізіологічних реакцій рослин, спричинюваних цим фітогормоном, і важливих для стійкості до абіотичних стресорів різної природи.



Синтез СК у рослин та зміни її кількості за стресових умов

Нині виділяють дві окремі гілки синтезу СК у рослин: ізохоризматний та фенілпропаноїдний шляхи (Saleem et al., 2021). Однак в обох гілках використовується хоризмат, що утворюється з шикимової кислоти.

Хоризмат в цитоплазмі може перетворюватися хоризматмутазою на префенову кислоту, а далі на фенілаланін. Біосинтез СК фенілпропаноїднним шляхом починається з перетворення фенілаланіну на транс-коричну кислоту під дією фенілаланінамонійліази (рис. 1).

Транс-корична кислота потім може перетворюватися на два різні метаболіти: орто-кумарову кислоту і бензальдегід.

Орто-кумарова кислота перетворюється безпосередньо на СК, а з бензальдегіду за допомогою альдегідоксидази спочатку синтезується бензойна кислота. В кінцевому підсумку бензойна кислота перетворюється 2-гідроксилазою бензойної кислоти на СК (рис. 1).

Реакції ізохоризматого шляху, що функціонує паралельно, відбуваються в пластидах. В останні роки встановлено ферменти, що забезпечують перетворення у цьому шляху. Спочатку ізохоризматсинтаза1 перетворює хоризмат на ізохоризмат, а потім ізохоризмат перетворюється на СК за допомогою ізохоризматпіруватліази (рис. 1).

Виявлено, що Arabidopsis містить два гени ізохоризматсинтази: ICS1 та ICS2 (Li et al., 2019). Ген ізохоризматпіруватліази у арабідопсису дотепер не охарактеризований.

Таким чином, ізохоризматий шлях біосинтезу СК з'ясований не повністю. Нещодавно Zhou і співавт. (2018) була ідентифікована пероксидаза арабідопсису, кодована геном PRXR1, яка може виявляти ферментативну активність ізохоризматпіруватліази.



Рис. 1. Синтез салицилової кислоти у рослин. Пояснення в тексті. AAO альдегідоксидаза; BA2H 2-гідроксилаза бензойної кислоти; CM хоризматмутаза; ICS ізохоризматсинтаза; IPL -ізохоризматпіруватліаза; PAL фенілаланинамонійліаза SA саліцилова кислота.

[Fig. 1. Salicylic acid synthesis in plants. Explanations in text. AAO aldehyde oxidase; BA2H benzoic acid 2-hydroxylase; CM chorismate mutase; ICS isochorismate synthase; IPL isochorismate pyruvate lyase; PAL-phenylalanine ammonia lyase; SA salicylic acid.]

В експериментах з міченими субстратами і з використанням мутантів за генами ферментів синтезу СК показано, що внесок ізохоризматного шляху в утворення СК більш істотний і може становити до 90% (Пашкевич, Кабашникова, 2018).

Відомо, що синтез СК у рослин активується за дії стресорів. Багаторазове збільшення вмісту СК при інфікуванні патогенами давно задокументовано на різних об'єктах (див. огляди: Пашкевич, Кабашникова, 2018; Zhou et al., 2018; Saleem et al., 2021). Менш вивчені ефекти індукування синтезу СК у рослин у відповідь на дію абіотичних стресорів. Однак і тут за останні роки накопичена досить широка феноменологія. Так, наприклад, у рослин ячменю у відповідь на водний дефіцит виявлено дворазове збільшення вмісту СК у коренях (Bandurska, Stroinski, 2005). У Phillyrea angustifolia за посухи зареєстровано п'ятиразове підвищення вмісту СК (Miura, Tada, 2014). За дії засолення підвищення вмісту СК показано у рослин рису (Sawada et al., 2006), у той же час у кукурудзи при сольовому стресі значне підвищення вмісту СК у листках і коренях спостерігалося лише на стадії відновлення після дії стресора (Szalai, Janda, 2009).

У клітинах арабідопсису відзначалося короткочасне збільшення вмісту СК у відповідь на помірний тепловий шок (Kaplan et al., 2004). Різкий підйом вмісту вільної СК при тепловому стресі зареєстрований у гороху (Liu et al., 2006).

У проростках огірка виявлено підвищення вмісту СК у відповідь на охолодження (Pan et al., 2020). У рослин пшениці при добовому холодовому загартуванні при 10°С, яке спричиняло розвиток стійкості до проморожування за температури -4°С, відзначалося транзиторне підвищення вмісту СК у листках з максимумом через 3 год від початку впливу гіпертермії, у цей же час спостерігалося зростання активності фенілаланінамонійліази (Wang et al., 2021).

Обробка рослин інгібітором синтезу СК l-aаміноокси-Р-фенілпропіоновою кислотою усувала спричинювані загартуванням ефекти активації антиоксидантних ферментів, підвищення вмісту відновленого глутатіону і аскорбінової кислоти, а також посилення експресії генів альтернативної оксидази і БТШ 70 (Wang et al., 2021). Це свідчить про причинно-наслідковий зв'язок між накопиченням ендогенної СК і розвитком фізіологічних реакцій, важливих для розвитку стійкості пшениці до гіпотермії.

Для рослин Thlaspi goesingense, здатних до гіперакумуляції важких металів, характерний вищий вміст попередників СК та її похідних порівняно з модельними рослинами A. thaliana і Thlaspi arvense (Freeman et al., 2005). У коренях рису показано збільшення вмісту СК за дії іонів кадмію (Rodriguez-Serrano et al., 2006).

СК може перетворюватися на ряд похідних. Одне з них метилсаліцилат є транспортною формою СК. У той же час глікозильовані форми СК вважаються неактивними (запасними) (Thompson et al., 2017). Ці молекули зберігаються в вакуолі і можуть бути знову перетворені на СК (Dean et al., 2005). Гідроксильовані похідні СК 2,3 і 2,5 дигідроксибензойні кислоти являють собою катаболічні продукти перетворення СК і синтезуються в цитозолі (Zhang et al., 2013).

Стрес-протекторні ефекти СК

Вважається, що основні механізми СКіндукованого розвитку стійкості рослин до абіотичних стресорів зумовлені СК -

опосередкованим накопиченням осмолітів, таких як гліцінбетаїн, пролін, цукри і аміни, регуляцією засвоєння мінеральних речовин, посиленим синтезом вторинних метаболітів, регуляцією вмісту інших фітогормонів (Koo et al., 2020). Також досить добре відомим ефектом СК є активація у рослин ферментативної антиоксидантної системи (Peleg-Grossman, 2012; Hashempour et al., 2014; Wang et al., 2018).

В цілому СК вважається дуже ефективним індуктором систем детоксикації АФК у рослинних клітинах (Hasanuzzaman et al., 2017). Так, Janda і Ruelland (2015) зроблено висновок, що СК-індукована стійкість рослин до таких абіотичних стресорів, як охолодження, гіпертермія, важкі метали, осмотичний стрес і засолення зумовлена активацією антиоксидантної системи. У рослин рису екзогенна СК значно зменшувала прояви окислювального стресу за дії гербіцидів, що було зумовлено підвищенням активності супероксиддисмутази (СОД), пероксидази, каталази, аскорбатпероксидзаи, глутатіонредуктази, глутатіон^-трансферази і зростанням пулу відновленого глутатіону (Wang et al., 2016).

Характер впливу СК на стан антиоксидантної системи істотно залежить від їх дози та способів застосування (Hasanuzzaman et al., 2017). Наприклад, за умов водного стресу обробка рослин пшениці 0,25 мМ СК спричиняла помітне підвищення активності антиоксидантних ферментів (СОД, каталази, неспецифічної пероксидази, аскорбатперокисдази та глутатіонредуктази). Водночас обробка 2,5 мМ СК призвела до зменшення активності цих ферментів, особливо в стресових умовах (Chen et al., 2016). У Nitraria tangutorum обробка СК в концентраціях 0,5-1,5 мМ пом'якшувала окиснювальний стрес, спричинюваний дією засолення, шляхом регулювання активності СОД, каталази, неспецифічної пероксидази і аскорбатпероксидази. При цьому застосування СК у низькій концентрації (0,5 мМ) посилювало, тоді як у вищих концентраціях (1,0 та 1,5 мМ) пригнічувало активність аскорбатпероксидази на фоні сольового стресу.

Ймовірно, здатність СК спричиняти активацію антиоксидантної системи зумовлена її впливом на генерацію АФК. Так, в наших експериментах показано, що обробка колеоптилів пшениці СК викликала підвищення їх теплостійкості. При цьому відзначалося посилення генерації ними АФК, яке було транзиторним і змінювалося підвищенням активності антиоксидантних ферментів (Колупаев и др., 2012). Водночас пригнічення ефекту посилення генерації АФК дією антиоксиданту іонолу або інгібіторами ферментів, причетних до генерації АФК (НАДФН-оксидази і позаклітинної пероксидази), усувало позитивний вплив СК на теплостійкість колеоптилів пшениці.

Модифікації функціонування антиоксидантної системи важливий, але не єдиний прояв стрес-протекторної дії СК за впливу на рослини абіотичних стресорів. Так, останнім часом індукований СК синтез ряду захисних білків, у тому числі PR-білків, вважається важливим для стійкості рослин не лише до патогенів, а й до абіотичних стресорів (Kim et al., 2013;

Shakirova et al., 2016; Koo et al., 2020). Проте молекулярні механізми участі PR-білків у розвитку стійкості рослин до абіотичних чинників дотепер залишаються невідомими (Koo et al., 2020).

В цілому, СК може індукувати дуже істотні зміни в спектрі білків органів рослин.

Наприклад, при вивченні впливу екзогенної СК на білковий спектр листків і коренів рослин гороху було виявлено 15 СК-індукованих білків, які відіграють роль як у формуванні імунітету до патогенів, так і у стійкості рослин до несприятливих кліматичних факторів, беручи участь в сигнальних та енергетичних процесах, а також в синтезі, рефолдингу і деградації інших білків (Тарчевский и др., 2010).

Вплив екзогенної СК на стійкість рослин до дії абіотичних стресорів

Широка феноменологія захисного впливу екзогенної СК на рослини за умов дії абіотичних стресорів різної природи останніми роками неодноразово узагальнювалася в оглядових статтях (Chakraborty et al., 2020; Mishra et al., 2020; Santisree et al., 2020; Saleem et al., 2021). У зв'язку з цим акцентуємо увагу на конкретних реакціях, індукованих СК, які сприяють виживанню рослин за умов сильних стресових впливів або збереженню їх основних функцій в умовах помірної дії несприятливих чинників.

Гіпотермія. Екзогенна СК підвищувала стійкість молодих рослин пшениці до низьких температур, що виявлялося у запобіганні прояву ефектів окиснювального стресу (Ignatenko et al., 2019). При цьому під впливом СК посилювалося накопичення транскриптів генів антиоксидантних ферментів (СОД, каталази, гваяколпероксидази) і підвищувалася їх активність.

Також за дії СК зафіксовано підвищення вмісту проліну в проростках (Ignatenko et al., 2019). Встановлено підвищення морозостійкості проростків озимої пшениці, вирощених з насіння, праймованого саліциловою кислотою (Горелова и др., 2020). При цьому попередня обробка насіння саліциловою кислотою, як і низькотемпературне загартування, спричиняла підвищення активності СОД, каталази і гваяколпероксидази, вмісту проліну та цукрів у тканинах проростків.

Примітно, що підвищення морозостійкості спричиняв і праймінг насіння донором оксиду азоту нітропрусидом натрію. Відомо, що оксид азоту розглядається як один з посередників у реалізації ефектів СК. Зважаючи на це, можна очікувати, що за певних умов можливий синергізм стрес -протекторних ефектів СК і NO.

Такий ефект виявлено при обробці зернівок пшениці 10 мкМ СК і 100 мкМ нітропрусидом натрію. При комбінованому використанні саліцилової кислоти і НІ 1Н в проростках відзначалося додаткове підвищення активності СОД і вмісту цукрів (Горелова и др., 2020).

Обробка СК рослин огірка на тлі дії низької позитивної температури спричиняла посилення експресії гена і підвищення активності альтернативної оксидази (Lei et al., 2010), що може як зменшувати ймовірність окиснювальних пошкоджень в стресових умовах, так і зумовлювати ефект термогенезу (Van Aken et al., 2009; Vicente et al., 2011). Також в експериментах з проростками огірка показано підвищення вмісту аскорбату і відновленого глутатіону (Pan et al., 2020).

Обробка СК підвищувала стійкість рослин оливи до окиснювального стресу, спричинюваного гіпотермією, що проявлялося у зменшенні накопичення продукту пероксидного окиснення ліпідів (ПОЛ) малонового діальдегіду (МДА) і підвищенні активності каталази, аскорбатпероксидази та неспецифічної пероксидази (Hashempour et al., 2014).

Встановлено, що дія низьких температур спричиняла накопичення вільної СК в рослинах кукурудзи, стимулюючи активність фенілаланінамонійліази та 2-гідроксилази бензойної кислоти (Wang et al., 2018). Однак проростки, попередньо оброблені інгібіторами біосинтезу СК (2-аміноіндан-2-фосфоновою кислотою або 1 амінобензотріазолом), накопичували значно менше СК і зазнавали помітніших холодових ушкоджень.

Обробка проростків кукурудзи екзогенною СК викликала толерантність до охолодження; тоді як інгібування біосинтезу СК значно збільшувало інтенсивність ПОЛ, зменшувало активність антиоксидантних ферментів і призводило до затримки росту рослин.

Показано, що обробка рослин ячменю СК, підвищуючи їх стійкість до гіпотермії, також викликала зростання активності антиоксидантних ферментів (Mutlu et al., 2013).

Спричинюване саліциловою кислотою підвищення стійкості шпинату до низьких температур супроводжувалося збільшенням вмісту аскорбінової кислоти, токоферолу, проліну, трегалози та інших низькомолекулярних захисних сполук (Min et al., 2018).

Гіпертермія. Показано, що рослини арабідопсису, трансформовані геном бактеріальної саліцилатгідроксилази (NahG), були більш чутливі до дії високих температур, в той час як генотипи, що акумулюють підвищену кількість СК (cpr5), відрізнялися підвищеною теплостійкістю (Mishra et al., 2020). Під впливом екзогенної СК при тепловому стресі у проростків кукурудзи відзначалося більш істотне підвищення активності антиоксидантних ферментів і вмісту низькомолекулярних антиоксидантів, а також проліну (Jin et al., 2016). Ефекти підвищення активності СОД, каталази і гяваколпероксидази зафіксовані на прикладі ізольованих колеоптилів пшениці за їх обробки СК (Колупаев и др., 2012). Дані ефекти усувалися антиоксидантом іонолом, що свідчить про роль АФК як посередників в індукуваннні антиоксидантної системи дією СК.

Обробка рослин гороху екзогенною СК також підвищувала їх стійкість до окиснювального стресу, спричинюваного гіпертермі єю. При цьому захисні ефекти СК не виявлялися в присутності інгібітору фосфоліпази С неоміцину (Liu et al., 2006).

Автори припускають залежність стрес-протекторної дії СК від ліпідного сигналінгу. В інших роботах повідомляється про роль кальцію і NO у реалізації окремих стрес-протекторних ефектів СК (див. нижче). Ще одним посередником, задіяним в реалізації ефектів СК може бути сірководень.

Показано, що підвищення теплостійкості проростків кукурудзи СК супроводжувалося збільшенням вмісту сірководню в пагонах (Li et al., 2015). Також встановлений ефект посилення функціонування антиоксидантної системи при комбінованій дії СК і донора сірководню гідросульфіду натрію (NaHS) (Li, 2015).

Схожі ефекти виявлені на коренях проростків пшениці. Під впливом СК в них відбувалося транзиторне підвищення вмісту сірководню (Карпец и др., 2020).

При цьому обробка проростків інгібіторами синтезу сірководню гідроксиламіном та піруватом калію частково усувала спричинюваний СК ефект підвищення активності антиоксидантних ферментів (СОД, каталази і гваяколпероксидази) і розвитку теплостійкості проростків. Водночас комбінована обробка СК і NaHS сприяла додатковому збільшенню активності антиоксидантних ферментів і підвищенню виживаності проростків пшениці після прогріву (Карпец и др., 2020).

Важливим ефектом СК, спрямованим на підвищення теплостійкості, є індукування синтезу білків теплового шоку (БТШ). Показана здатність СК посилювати синтез факторів теплового шоку, які, в свою чергу, забезпечують утворення БТШ (Saleem et al., 2021).

Посуха. Обробка СК у низьких концентраціях (до 0,25 мМ) підвищувала стійкість проростків ячменю до осмотичного стресу, спричинюваного дією поліетиленгліколю (ПЕГ), що виявлялося у зменшенні утворення пероксиду водню, накопичення МДА і виходу електролітів з тканин (Сан и др., 2009).

Одним з механізмів підвищення стійкості рослин до зневоднення при обробці СК є посилення нею синтезу дегідринів DHN5 і низькомолекулярних дегідринів. Під впливом СК в проростках ячменю зареєстровано збільшення кількості мРНК Dhn5 (Сан и др., 2009). Показана також стабілізація фотосинтезу і росту дорослих рослин ячменю за ґрунтової посухи під впливом 500 мкМ СК, що супроводжувалося підвищенням активності СОД і каталази (Habibi, 2012).

У роботі (Kang et al., 2013) зафіксовано посилення експресії генів глутатіон S-трансферази (GST1, GST2), глутатіонредуктази і монодегідроаскорбатредуктази у рослин пшениці, оброблених 500 мкМ СК в умовах дії осмотичного стресу (15% ПЕГ 6000). Передпосівна обробка насіння пшениці 10 і 100 мкМ СК позитивно впливала на посухостійкість 8-14-денних рослин у ґрунтовій культурі, що проявлялося у зменшенні спричинюваного посухою пригнічення росту рослин і накопичення в листках пероксиду водню одного з маркерів окиснювального стресу (Колупаев и др., 2018).

У рослин кукурудзи під впливом СК за умов посухи відзначалося пом'якшення інгібування росту, зниження вмісту МДА на тлі підвищення кількості відновленого глутатіону, активності каталази, глутатіонредуктази, монодегідроаскорбатредуктази і дегідроаскорбатредуктази (Saruhan et al., 2012). Обробка рослин полуниці підвищувала їх стійкість до модельної посухи (дії ПЕГ), що виявлялося в поліпшенні ростових показників, збільшенні відносного вмісту води в листках, збереженні пулу фотосинтетичних пігментів в стресових умовах, підвищенні вмісту проліну та активності антиоксидантних ферментів (Mozafari et al., 2018).

Одним з механізмів підвищення посухостійкості рослин при дії СК може бути її здатність індукувати закривання продихів у рослин. Такі ефекти СК були зареєстровані ще два десятиліття тому (Mori et al., 2001). Вважають, що ключовим ефектом саліцилової кислоти на стан продихів є вихід іонів калію із замикаючих клітин. Ймовірно, він є наслідком деполяризації мембран, зумовленої активацією повільних аніонних каналів SLAC1 (Montillet et al., 2013).

Нині відома участь сигнальних посередників (іонів кальцію, пероксиду водню, оксиду азоту та ін.) в реалізації впливу СК на іонні потоки в замикаючих клітинах.

Показано, що хелатор кальцію ЕГТА (етиленгліколь -біс (2аміноетил-ефір) тетраоцтова кислота) і блокатор кальцієвих каналів різних типів LaCl₃ значно пригнічували СК-індуковане закривання продихів (Pan et al., 2020). Автори зробили висновок, що позаклітинний вільний Ca²⁺ може брати участь в модуляції СК-індукованого закривання продихів.

Повідомляється, що процес відкривання аніонних каналів повільного типу (SLAC1), що зумовлює закривання продихів за умов дії СК, потребує участі кальцій-залежних протеїнкіназ (Freeman et al., 2005). На замикаючих клітинах епідермісу арабідопсису показано, що спричинюване СК посилення генерації супероксидного аніон-радикала блокувалося інгібітором пероксидази саліцилгідрокасмовою кислотою, а інгібітор НАДФН-оксидази діфеніленіодоніум майже не впливав на цей ефект (Pan et al., 2020). Посилення генерації супероксидного радикала і пероксиду водню замикаючими клітинами за участю пероксидази є необхідним для прояву ефекту закривання продихів при обробці СК (Habibi et al., 2012; Kang et al., 2013; Pan et al., 2020).

Оксид азоту, поряд з пероксидом водню та іонами кальцію, може брати участь в індукованому СК закриванні продихів. Відомо, що NO, як і СК, швидко накопичується в рослинах при інфікуванні або обробці еліситором, активуючи захисні гени, а в деяких випадках спричиняючи реакцію надчутливості (Dempsey et al., 1999).

Участь NO в саліцилат-індукованому закриванні продихів у Vicia faba показано інгібіторним методом. Пізніше прямими методами було встановлено, що СК викликала збільшення кількості NO в замикаючих клітинах арабідопсису (Overmyer et al., 2003). Цей ефект повністю усувався скавенджером оксиду азоту PTIO (2-phenyl-4,4,5,5 -tetramethylimidazoline -1oxyl-3-oxide) і частково інгібіторами NOсинтази тварин (L-NAME L-N^G-nitroarginine methyl ester) і нітратредуктази (вольфраматом натрію). При цьому зазначені інгібітори практично повністю нівелювали індуковане саліцилатом закривання продихів. Участь NO, утворюваного відновним шляхом, в індукуванні закривання продихів підтверджено і з використанням мутантів за нітратредуктазою.

У рослин арабідопсису nial і nia2 замикання продихів під впливом СК проявлялося слабше, ніж у дикого типу, а у подвійних мутантів nia1/nia2 не виявлялося взагалі (Overmyer et al., 2003).

Сольовий стрес. У багатьох дослідженнях виявлено підвищення стійкості рослин до засолення під впливом екзогенної СК. Обробка рослин пшениці СК при сольовому стресі і в звичайних умовах спричиняла активацію вторинного метаболізму підвищення активності фенілаланінамонійліази, збільшення сумарного вмісту фенольних сполук і флавоноїдів (Karadag, Yucel, 2017).

Накопичення вторинних метаболітів з антиоксидантною активністю зменшувало спричинювані засоленням прояви окиснювального стресу, що виявлялося у зниженому вмісті МДА в листках і збереженні пулу фотосинтетичних пігментів.

У проростків пшениці під впливом СК відзначалося підвищення активності СОД і пероксидази в коренях при сольовому стресі і за звичайних умов (Сахабутдинова и др., 2004). При цьому у варіанті з СК виявлено зниження вмісту МДА і виходу електролітів з тканин в стресових умовах. Під впливом СК підвищувалася солестійкість вигни, що проявлялося у збереженні близьких до контролю показників інтенсивності росту і фотосинтезу (Ahanger et al., 2020).

Також у варіанті з СК посилювалося накопичення проліну, гліцінбетаїну, цукрів, підвищувалася активність антиоксидантних ферментів. Схожі захисні реакції (накопичення сумісних осмолітів, підвищення активності СОД, каталази, гваяколпероксидази та аскорбатпероксидази) спостерігалися при обробці СК перед сольовим стресом і у рослин гороху (Yadu et al., 2017). У томатів під впливом СК в умовах сольового стресу пом'якшувалося інгібування росту і відзначалося підвищення активності каталази, аскорбатпероксидази, дегідроаскорбатредуктази, вмісту глутатіону і аскорбінової кислоти (He, Zhu, 2008).

Важкі метали. Індукування стійкості до дії різних важких металів і металоїдів один з досить добре вивчених фізіологічних ефектів СК. Під впливом СК підвищувалася стійкість арабідопсису до дії іонів кадмію, що проявлялося в пом'якшенні окиснювальних пошкоджень, збереженні цілісності мембран і фотосинтетичної активності (Qiao et al., 2015). Підвищення стійкості до токсичного впливу кадмію під впливом СК відзначено і у рослин рису.

Обробка СК сприяла зростанню активності антиоксидантних ферментів, збільшенню пулу аскорабату, а також знижувала накопичення кадмію в коренях і листках (Mostofa et al., 2019). В експериментах з рослинами Iris hexagona, за дії кадмію обробка СК викликала підвищення активності СОД, пероксидази і каталази та зниження вмісту МДА і впливала на ріст і фотосинтез (Han et al., 2015). Схожі ефекти під впливом СК зареєстровані і у рослин Cucumis melo за обробки CdCl₂ (Zhang et al., 2015). Під впливом СК підвищувалася стійкість до кадмію проростків пшениці, що виявлялося у збільшенні мітотичного індексу клітин коренів, зниженні окиснювальних пошкоджень і зменшенні гальмування росту в стресових умовах (Shakirova et al., 2016).

При цьому СК індукувала підвищення вмісту лігніну і дегідринів. Протекторну дію СК було опосередковано збільшенням вмісту АБК, обробка проростків інгібітором синтезу АБК флуридоном усувала захисну дію СК (Shakirova et al., 2017).



Рис. 2. Шляхи стрес-протекторної дії саліцилової кислоти. Пояснення в тексті.

[Fig. 2. Pathways of stress-protective action of salicylic acid. Explanations in text.]

Обробка насіння кукурудзи СК покращувала ріст у середовищі з додаванням свинцю і зменшувала його накопичення рослинами (Zanganeh et al., 2019). При цьому у варіанті з СК відзначалися вищі величини вмісту відновленого глутатіону та активності нітратредуктази. СК також сприяла підвищенню стійкості кукурудзи до токсичної дії миш'яку, що проявлялося у посиленні роботи аскорбатглутатіонового циклу і зменшенні окиснювальних пошкоджень (Kaya et al., 2020).



***

Важливим результатом досліджень останніх років стало встановлення причинно наслідкових зв'язків між накопиченням рослинами ендогенної СК і розвитком їх стійкості до певних абіотичних стресових чинників. У чисельних експериментах з вивчення дії екзогенної СК показано індукування обробкою нею стійкості рослин до абіотичних стресорів різної природи: низьких і високих температур, зневоднення, засолення, важких металів тощо.

Більш дослідженим є вплив СК на неспецифічні стрес-протекторні системи. Зокрема, показано посилення експресії генів і підвищення активності антиоксидантних ферментів у рослин різних таксономічних груп за різних типів стресових впливів (рис. 2).

Зростання за обробки СК вмісту відновленого глутатіону, аскорбінової кислоти, а також проліну засвідчує посилення загальної антиоксидантної активності. При цьому здатність СК посилювати накопичення проліну важлива як для стабілізації антиоксидантної, так і осмопротекторної систем, за дії стресових чинників, що спричиняють зневоднення.

Ще одним важливим механізмом індукування СК стійкості рослин до стресорів різної природи, ймовірно, є здатність цього фітогормону посилювати синтез БТШ з різноманітними функціями, зокрема дегідринів (Сан и др., 2009). На окрему увагу заслуговують дані про активацію альтернативної оксидази під дією СК, що також зменшує ймовірність стохастичного утворення АФК в мембранних структурах (рис. 2).

Важливим, але недостатньо дослідженим механізмом захисної дії СК є індукування нею процесу закривання продихів. Цей процес має значення для стійкості рослин як до стресів, пов'язаних з нестачею води (осмотичний, сольовий), так і з ймовірним проникненням патогенів. Закривання продихів за дії СК, як і ряду інших гормонів, зокрема, АБК і жасмонової кислоти) пов'язане з виходом калію із замикаючих клітин, що є наслідком деполяризації мембран внаслідок відкривання повільних аніонних каналів SLAC1 (Montillet et al., 2013). Встановлено, що ці ефекти відбуваються з участю позаклітинного кальцію, АФК, генерованих за д опомогою пероксидази, і оксиду азоту, синтезованого відновним шляхом. Водночас взаємодія цих посередників при регуляції стану продихів СК дотепер досліджена недостатньо.

Безумовно, можна стверджувати, що СК реалізує ефекти шляхом взаємодії не лише з сигнальною мережею рослинних клітин, а й системою гормональної регуляції. Наприклад, встановлено, що ряд стрес -протекторних ефектів СК опосередкований посиленим синтезом АБК (Wang et al., 2018). З іншого боку, СК може бути посередником в реалізації окремих ефектів брасиностероїдів (Divi et al., 2010;

Banerjee et al., 2018). Встановлені складні ефекти функціональної взаємодії СК з жасмоновою кислотою (Mur et al., 2006; Zhang et al., 2015, Pedranzani, Vigliocco, 2017). Однак ці питання виходять за рамки тематики даного огляду. Водночас вони досить детально висвітлені у ряді недавно опублікованих оглядів (Li et al., 2019; Chakraborty et al., 2020; Santisree et al., 2020).



Література

Горелова Е.И., Шкляревский М.А., Рябчун Н.И., Кабашникова Л.Ф., Колупаев Ю.Е. 2020. Комбинированное влияние салициловой кислоты и донора оксида азота на развитие индуцированной закаливанием морозоустойчивости проростков пшеницы. Вісн. Харків. нац. аграрн. ун-ту. Сер. Біологія. 2 (50) : 93-104.

Дмитриев А.П. 2003. Сигнальные молекулы растений для активации защитных реакций в ответ на биотический стресс. Физиология растений. 50 (3) : 465-474.

Карпец Ю.В., Шкляревский М.А., Горелова Е.И., Колупаев Ю.Е. 2020. Участие сероводорода в индуцировании салициловой кислотой антиоксидантной системы корней проростков пшеницы и их теплоустойчивости. Прикл. биохимия и микробиология. 56 (4) : 383-389.

Колупаев Ю.Е., Карпец Ю.В., Ястреб Т.О., Луговая А.А. 2018. Комбинированное влияние салициловой кислоты и донора оксида азота на стресс-протекторную систему растений пшеницы в условиях засухи. Прикл. биохимия и микробиология. 54 (4) : 400-407.

Колупаев Ю.Е., Ястреб Т.О., Швиденко Н.В., Карпец Ю.В. 2012. Индукция теплоустойчивости колеоптилей пшеницы салициловой и янтарной кислотами: связь эффектов с образованием и обезвреживанием активных форм кислорода. Прикл. биохимия и микробиология. 48 (5) : 550 556.

Пашкевич Л.В., Кабашникова Л.Ф. 2018. Роль салициловой кислоты в формировании системной приобретенной устойчивости растений при патогенезе. Вісн. Харків. нац. аграрн. ун-ту. Серія Біологія.3 (45) : 31-48.

Сан С., Си Д.Х., Фен Х., Ду Ц.Б., Лей Т., Лиан Х.Г., Лин Х.Х. 2009.Двойственное действие салициловой кислоты на накопление дегидринов в проростках ячменя, подвергнутых водному стрессу. Физиология растений. 56 (3) : 388-394.

Сахабутдинова А.Р., Фатхутдинова Д.Р., Шакирова Ф.М. 2004. Влияние салициловой кислоты на активность антиоксидантных ферментов у пшеницы в условиях засоления. Прикл. биохимия и микробиология. 40 (5) : 579-583.

Тарчевский И.А., Яковлева В.Г., Егорова А.М. 2010. Салицилатиндуцированная модификация протеомов у растений. Прикл. биохимия и микробиология. 46 (3) : 263-275.

Ahanger M.A., Aziz U., Alsahli A.A., Alyemeni M.N., Ahmad P. 2020. Influence of exogenous salicylic ac-

id and nitric oxide on growth, photosynthesis, and ascorbate-glutathione cycle in salt stressed Vigna angularis. Biomolecules. 10 : 42.

https://doi.org/10.3390/biom10010042

Alhaithloul H.A.S., Abu-Elsaoud A.M., Soliman M.H. 2020. Abiotic stress tolerance in crop plants: Role of phytohormones. In: Abiotic Stress in Plants.

IntechOpen, pp. 1-23.

https://doi.org/10.5772/intechopen.93710

Bandurska H., Stroinski A. 2005. The effect of salicylic acid on barley response to water deficit. Acta Physiologiae Plantarum. 27 : 379-386.

Banerjee A., Roychoudhury A. 2018. Interactions of brassinosteroids with major phytohormones: Antagonistic effects. J. Plant Growth Regul. 37 : 1025-1032.

Chakraborty N., Sarkar A., Acharya K. 2020. Multifaceted roles of salicylic acid and jasmonic acid in plants against abiotic stresses. In: Protective Chemical Agents in the Amelioration of Plant Abiotic Stress: Biochemical and Molecular Perspectives, eds. Roychoudhury A., Tripathi D.K. John Wiley & Sons Ltd., pp. 374-387.

https://doi.org/10.1002/9781119552154.ch18

Chen Y.E., Cui J.M., Li G.X., Yuan M., Zhang Z.W., Yuan S., Zhang H.Y. 2016. Effect of salicylic acid on the antioxidant system and photosystem II in wheat seedlings. Biol. Plant. 60 : 139-147.

Dean J.V., Mohammed L.A., Fitzpatrick T. 2005. The formation, vacuolar localization, and tonoplast transport of salicylic acid glucose conjugates in tobacco cell suspension cultures. Planta. 221 : 287296.

Dempsey D.A., Shah J., Klessig D.F. 1999. Salicylic acid and disease resistance in plants. Critical Reviews in Plant Sciences. 18 : 547-575.

Divi U.K., Rahman T., Krishna P. 2010. Brassinosteroid-mediated stress tolerance in Arabidopsis shows interactions with abscisic acid, ethylene and salicylic acid pathways. BMC Plant Biology. 10 : 151-164.

Freeman J.L., Garcia D., Kim D. Hopf A., Salt D.E. 2005. Constitutively elevated salicylic acid signals glutathione-mediated nickel tolerance in Thlaspi nickel hyperaccumulators. Plant Physiol. 137 : 10821091.

Habibi G. 2012. Exogenous salicylic acid alleviates oxidative damage of barley plants under drought stress. Acta Biologica Szegediensis. 56 (1) : 57-63.

Han Y., Chen G., Chen Y., Shen Z. 2015. Cadmium toxicity and alleviating effects of exogenous salicylic acid in Iris hexagona. Bull. Environ. Contamin. Toxico. 95 (6) : 796-802.

Hasanuzzaman M., Nahar K., Bhuiyan T.F., Anee T.I., Inafuku M., Oku H., Masayuki F. 2017. Salicylic Acid: An all-rounder in regulating abiotic stress responses in plants. In: Phytohormones Signaling Mechanisms and Crosstalk in Plant Development and Stress Responses. InTech, pp. 1-75.

Hashempour A., Ghasemnezhad M., Fotouhi Ghazvini R., Sohani M.M. 2014. The physiological and biochemical responses to freezing stress of olive plants treated with salicylic acid. Russ. J. Plant Physiol. 61 (4) : 443-450.

He Y., Zhu Z.J. Exogenous salicylic acid alleviates NaCl toxicity and increases antioxidative enzyme activity in Lycopersicon esculentum. Biol. Plant. 2008. 52 (4) : 792-795.

Ignatenko A., Talanova V., Repkina N., Titov A. 2019. Exogenous salicylic acid treatment induces cold tolerance in wheat through promotion of antioxidant enzyme activity and proline accumulation. Acta Physiol. Plant. 41 : 80.

https://doi.org/10.1007/s11738-019-2872-3

Janda M, Ruelland E. 2015. Magical mystery tour: Salicylic acid signaling. Environ. Exp. Bot. 114 : 117-128.

Janda T., Gondor O. K., Yordanova R., Szalai G., Pal M. 2014. Salicylic acid and photosynthesis: signaling and effects. Acta Physiol. Plant. 36 : 25372546.

Jin Q., Cui W., Xie, Y., Shen W. 2016. Carbon monoxide: A ubiquitous gaseous signaling molecule in plants. In: Gasotransmitters in Plants, Signaling and Communication in Plants, eds. Lamattina L., GarciaMata C. Switzerland: Springer International Publishing, pp. 3-19.

Kang G.Z., Li G.Z., Liu G.Q., Xu W., Peng X.Q., Wang C.Y., Zhu Y.J., Guo T.C. 2013. Exogenous salicylic acid enhances wheat drought tolerance by influence on the expression of genes related to ascorbate-glutathione cycle // Biol. Plant. 57 (4) : 718-724.

Kaplan F., Kopka J., Haskell D.W., Zhao W., Schiller K.C., Gatzke N., Sung D.Y., Guy C.L. 2004. Exploring the temperature-stress metabolome of Arabidopsis. Plant Physiol. 136 : 4159-4168.

Karadag B., Yucel N.C. 2017. Salicylic acid and fish flour pre-treatments affect wheat phenolic and flavonoid compounds, lipid peroxidation levels under salt stress. Cereal Res. Commun. 45 : 192-201.

Kaya C., Ashraf M., Alyemeni M.N., Corpas F.J, Ahmad P. 2020. Salicylic acid-induced nitric oxide enhances arsenic toxicity tolerance in maize plants by upregulating the ascorbate-glutathione cycle and glyoxalase system. Journal of Hazardous Materials. 399 : 123020.

https://doi.org/10.1016/j.j hazmat.2020.123020

Kim Y., Park S., Gilmour S.J., Thomashow M.F. 2013. Roles of CAMTA transcription factors and salicylic acid in configuring the low-temperature transcriptome and freezing tolerance of Arabidopsis. Plant J. 75 (3) : 364-376.

Klessig D.F., Tian M., Choi H.W. 2016. Multiple targets of salicylic acid and its derivatives in plants and animals. Frontiers in Immunology. 7 : 206.

https://doi.org/10.3389/fimmu.2016.00206

Koo Y.M., Heo A.Y., Choi H.W. 2020. Salicylic acid as a safe plant protector and growth regulator. Plant Pathol. J. 36 (1) : 1-10.

Lei T., Feng H., Sun X., Dai Q.-L., Zhang F., Liang H.-G., Lin H.-H. 2010. The alternative pathway in cucumber seedlings under low temperature stress was enhanced by salicylic acid. Plant Growth Regulation. 60 : 35-42.

Liu H.-T., Huang W.D., Pan Q.H., Weng F.-H., Zhan J.-C., Liu Y., Wan S.-B., Liu Y.-Y. 2006. Contributions of PIP2-specific-phospholipase C and free salicylic acid to heat acclimation-induced thermotolerance in pea leaves. J. Plant Physiol. 163 : 405-416.

Li N., Han X., Feng D., Yuan D., Huang L.-J. 2019. Signaling crosstalk between salicylic acid and ethylene/jasmonate in plant defense: Do we

understand what they are whispering? // International Journal of Molecular Sciences. 20 (3) : 671. https://doi.org/10.3390/ijms20030671

Li Z.-G. 2015. Synergistic effect of antioxidant system and osmolyte in hydrogen sulfide and salicylic acid crosstalk-induced heat tolerance in maize (Zea mays L.) seedlings. Plant Signal. Behav. 10 (9) :

e1051278.

Li, Z.-G., Xie, L.-R., Li, X.-J. 2015. Hydrogen sulfide acts as a downstream signal molecule in salicylic acid-induced heat tolerance in maize (Zea mays L.) seedlings. J. Plant Physiol. 177 : 121-127.

Min K., Showman L., Perera A., Arora R. 2018. Salicylic acid-induced freezing tolerance in spinach (Spinacia oleracea L.) leaves explored through metabolite profiling. Environ. Exp. Bot. 156 : 214227.

Mishra S., Bhardwaj M., Mehrotra S., Chowdhary A.A., Srivastava V. 2020. The contribution of phytohormones in plant thermotolerance. In: Heat Stress Tolerance in Plants: Physiological, Molecular and Genetic Perspectives, eds. Wani S.H., Kumar V. John Wiley & Sons Ltd., pp. 213-238.

Miura K., Tada Y. 2014.Regulation of water, salinity, and cold stress responses by salicylic acid. Front. Plant Sci. 5: 4.

https://doi.org/10.3389/fpls.2014.00004

Montillet J.L., Leonhardt N., Mondy S., Tranchimand S., Rumeau D., Boudsocq M., Garcia A.V., Douki T., Bigear J., Lauriere C., Chevalier A., Castresana C., Hirt H. 2013. An abscisic acidindependent oxylipin pathway controls stomatal closure and immune defense in Arabidopsis. PLOS Biol. 11 (3) : e1001513.

Mori I.C., Pinontoan R., Kawano T., Muto S. 2001. Involvement of superoxide generation in salicylic acid-induced stomatal closure in Vicia faba. Plant Cell Physiol. 42 (12) : 1383-1388.

Mostofa M.G., Rahman M.M., Ansary M.M.U., Fujita M., Tran L.-S.P. 2019. Interactive effects of salicylic acid and nitric oxide in enhancing rice tolerance to cadmium stress. Int. J. Mol. Sci. 20 (22) : 5798. https://doi.org/10.3390/ijms20225798

Mozafari A., Havas F., Ghaderi N. 2018. Application of iron nanoparticles and salicylic acid in in vitro culture of strawberries (Fragaria x ananassa Duch.) to cope with drought stress. Plant Cell, Tissue and Organ Culture. 132 : 511-523.

Mutlu S., Karadagoglu O., Atici O., Nalbantoglu B. 2013. Protective role of salicylic acid applied before cold stress on antioxidative system and protein patterns in barley apoplast. Biol. Plant. 57 (3) : 507513.

Mur L.A.J., Kenton P., Atzorn R., Miersch O., Wasternack C. 2006. The outcomes of concentrationspecific interactions between salicylate and jasmonate signaling include synergy, antagonism, and oxidative stress leading to cell death. Plant Physiol. 140 : 249-262.

Nawrath C., Metraux J.P. 1999. Salicylic acid induction-deficient mutants of Arabidopsis express PR-2 and PR-5 and accumulate high levels of camalexin after pathogen inoculation. Plant Cell. 11 (8) : 13931404.

Overmyer K., Brosche M., Kangasjarvi J. 2003. Reactive oxygen species and hormonal control of cell death. Trends Plant Sci. 8 (7) : 335-342.

Pan D.-Y., Fu X., Zhang X.-W., Liu F.-J., Bi H.-G., Ai X.-Z. 2020. Hydrogen sulfide is required for

salicylic acid-induced chilling tolerance of cucumber seedlings. Protoplasma. 257 : 1543-1557.

Pedranzani H., Vigliocco A. 2017. Evaluation of jasmonic acid and salicylic acid levels in abiotic stress tolerance: Past and present. In: Mechanisms Behind Phytohormonal Signalling and Crop Abiotic Stress Tolerance, eds. Singh V.P. et al. N.Y.: Nova Science Publishers, pp. 329-370.

Peleg-Grossman S., Melamed-Boo, N., Levine A. 2012. ROS production during symbiotic infection suppresses pathogenesis-related gene expression. Plant Signal. Behav. 7 : 409-415.

Qiao Z., Jing T., Liu Z., Zhang L., Jin Z., Liu D., Pei Y. 2015. H₂S acting as a downstream signaling molecule of SA regulates Cd tolerance in Arabidopsis. Plant Soil. 393 : 137-146.

Quan, L. J., Zhang, B., Shi, W. W., Li, H. Y. 2008. Hydrogen peroxide in plants: a versatile molecule of the reactive oxygen species network. J. Integr. Plant Biol., 50 (1) : 2-18.

Raskin I. 1992a. Role of salicylic acid in plants. Ann. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 43 : 439-463.

Raskin I. 1992b. Salicylate, a new plant hormone. Plant Physiol. 99 (3) : 799-803.

Rodriguez-Serrano M., Romero-Puertas M.C.,

Zabalza A., Corpas F.J., Gomez M., Del Rio L.A., Sandalio L.M. 2006. Cadmium effect on oxidative metabolism of pea (Pisum sativum L.) roots imaging of reactive oxygen specles and nitric oxide accumulation in vivo. Plant Cell Environm. 29 (8) : 1532-1544.

Saleem M., Fariduddin Q., Janda T. 2021. Multifaceted role of salicylic acid in combating cold stress in plants: A review. J. Plant Growth Regul. 40 : 464485.

Santisree P., Jalli L.C.L., Bhatnagar-Mathur P., Sharma K.K. 2020. Emerging roles of salicylic acid and jasmonates in plant abiotic stress responses. In: Protective Chemical Agents in the Amelioration of Plant Abiotic Stress: Biochemical and Molecular Perspectives, eds. Roychoudhury A., Tripathi D.K. John Wiley & Sons Ltd., pp. 342-373.

Saruhan N., Saglam A., Kadioglu A. 2012. Salicylic acid pretreatment induces drought tolerance and delays leaf rolling by inducing antioxidant systems in maize genotypes. Acta Physiolm Plant. 34 (1) : 97-106.

Sawada H., Shim I., Usui K. 2006. Induction of benzoicacid-2-hydroxylase and salicylic acid biosynthesis: Modulation by salt stress in rice seedlings. Plant Sci. 171 : 263-270.

Shakirova F.M., Bezrukova M.V., Allagulova Ch.R., Maslennikova D.R., Lubyanova A.R. 2017. Wheat germ agglutinin and dehydrins as ABA-regulated components of SA-induced cadmium resistance in wheat plants. In: Salicylic Acid: A Multifaceted Hormone, eds. Nazar R. et al. Singapore: Springer Nature, pp. 77-96.

Shakirova F.M., Allagulova Ch.R., Maslennikova D.R., Klyuchnikova E.O., Avalbaev A.M., Bezruko

va M.V. 2016. Salicylic acid-induced protection against cadmium toxicity in wheat plants. Environ. Exp. Bot. 122 : 19-28.

Szalai G., Janda T. 2009. Effect of salt stress on the salicylic acid synthesis in young maize (Zea mays L.) plants. Journal Agronomy & Crop Science. 195 (3) : 165-171.

Tewari R. K., Paek K. Y. 2011. Salicylic acid-induced nitric oxide and ROS generation stimulate ginsenoside accumulation in panax ginseng roots. J. Plant Growth Regul. 30 (4) : 396-404.

Thompson A.M.G., Iancu C.V., Neet K.E., Dean, J.V.. Choe J.-Y. 2017. Differences in salicylic acid

glucose conjugations by UGT74F1 and UGT74F2 from Arabidopsis thaliana. Sci. Rep. 7 : 46629.

https://doi.org/10.1038/srep46629

Van Aken O., Giraud E., Clifton R., Whelan J. 2009. Alternative oxidase: a target and regulator of stress responses. Physiol. Plant. 137 : 354-361.

Vicente R.S.M., Plasencia J. 2011. Salicylic acid beyond defence: Its role in plant growth and development. J. Exp. Bot. 62 (10) : 3321-3338.

Vlot A.C., Dempsey D.A., Klessig D.F. 2009. Salicylic acid, a multifaceted hormone to combat disease. Ann. Rev. Phytopathol. 47 : 177-206.

Wang J., Lv M., Islam F., Gill R.A., Yang C., Ali B., Yan G., Zhou W. 2016. Salicylic acid mediates antioxidant defense system and ABA pathway related gene expression in Oryza sativa against quinclorac toxicity. Ecotoxicol. Environ. Saf. 133 : 146-156.

Wang W.,-Wang X.,-Zhang X.,-Wang Y., Huo Z., Huang M., Cai J., Zhou Q., Jiang D. 2021. Involvement of salicylic acid in cold priming-induced freezing tolerance in wheat plants. Plant Growth Regul. 93 : 117-130.

WangW., Wang X., Huang M., Cai J., Zhou Q., Dai T., Cao W., Jiang D. 2018. Hydrogen peroxide and abscisic acid mediate salicylic acid-induced freezing tolerance in wheat. Front. Plant Sci. 3 (9) : 1137. https://don10.3389/fpls.2018.01137

Yadu S., Dewangan T.L., Chandrakar V., Keshavkant S. 2017. Imperative roles of salicylic acid and nitric oxide in improving salinity tolerance in Pisum sativum L. Physiol. Mol. Biol. Plants. 23 (1) : 43-58.

Zanganeh R., Jamei R., Rahmani F. 2019. Role of salicylic acid and hydrogen sulfide in promoting lead stress tolerance and regulating free amino acid composition in Zea mays L. Acta Physiol. Plant. 41 : 94. https://doi.org/10.1007/s11738-019-2892-z

Zhang Y., Xu S., Yang S., Chen Y. 2015. Salicylic acid alleviates cadmium-induced inhibition of growth and photosynthesis through upregulating antioxidant defense system in two melon cultivars (Cucumis melo L.). Protoplasma. 252 (3) : 911-924.

https://doi.org/10.1007/s00709-014-0732-y

Zhang K., Halitschke R., Yin C., Liu C.-J., Gan S.-S. 2013. Salicylic acid 3-hydroxylase regulates Arabidopsis leaf longevity by mediating salicylic acid catabolism. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 110 (36) : 14807-14812.

Zhou Y., Memelink J., Linthorst H.J.M. 2018. An E. coli biosensor for screening of cDNA libraries for isochorismate pyruvate lyase-encoding cDNAs.

Mol. Genet. Genom. 293 : 1181-1190.



References

Horielova E.I., Shkliarevskyi M.A., Ryabchun N.I., Kabashnikova L.F., Kolupaev Yu.E. 2020. Combined effect of salicylic acid and nitric oxide donor on development of hardening-induced frost resistance of wheat seedlings. Visn. Hark. nac. agrar. univ., Ser. Biol. 2 (50) : 93-104. (In Russian)

Dmitriev A.P. 2003. Signal molecules for plant defense responses to biotic stress. Russ. J. Plant Physiol. 50 (3) : 417-425.

Karpets Yu.V., Shkliarevskyi M.A., Horielova E.I., Kolupaev Yu.E. 2020. Participation of hydrogen sulfide in induction of antioxidant system in roots of wheat plantlets and their heat resistance by salicylic acid. Appl. Biochem. Microbiol. 56 (4) : 467-472.