Морфо-анатомічні особливості листків кріофітів при холодовій адаптації

Размещено на http://www.allbest.ru

Інститут ботаніки ім. М.Г. Холодного

Національної академії наук України

Морфо-анатомічні особливості листків кріофітів при холодовій адаптації

Н. О. Білявська

О. М. Федюк

О. К. Золотарьова

MORPHO-ANATOMICAL FEATURES OF CRYOPHYTE LEAVES DURING COLD ADAPTATION

N. A. Bilyavska, O. M. Fediuk, E. K. Zolotareva

Kholodny Institute of Botany of National Academy of Sciences of Ukraine (Kyiv, Ukraine)

Cryophytes, plants that are almost constantly under the influence of cold stress, undergo morphological and anatomical changes that are useful for the systemic maintenance of their vital functions. In cold regions, which include ice- and snow-free areas of the Antarctica, the Arctic, and highlands, plants are most exposed to stressors, the main of which is low negative temperatures. These plant species have developed a number of mechanisms for reliable resistance to suboptimal conditions, which have led to miniaturization and geophytization. Such evolutionary modifications contribute to the gradual adaptation of plants to moderate or extreme conditions of abiotic stresses. Signs of morphological and anatomical structure of the leaf are discussed in connection with the adaptation of plants to cold climates. In Cryozone's plants having much smaller leaf blade size, leaf thickness is usually greater, the intercellular volume is smaller, the outer walls of epidermal cells and cuticles are thicker, and the number of stomata per unit area of the leaf blade is higher. At the same time, plants have larger cells, less developed mechanical tissue, and a smaller partial volume of palisade tissue relative to the spongy one. This unusual combination of features is a manifestation of the structural reaction of plants, primarily, to low temperatures.

Key words: cryophytes, cold stress, adaptation, leaf, morphology, anatomy

МОРФО-АНАТОМИЧЕСКИЕ ОСОБЕННОСТИ ЛИСТЬЕВ КРИОФИТОВ ПРИ ХОЛОДОВОЙ АДАПТАЦИИ

Н. А. Белявская, О. М. Федюк, Е. К. Золотарева

Институт ботаники им. Н.Г. Холодного Национальной академии наук Украины (Киев, Украина)

Криофиты, растения, почти постоянно находящиеся под действием холодового стресса, претерпевают морфологические и анатомические изменения, которые оказываются полезными для системного поддержания их жизнедеятельности. В условиях холодных регионов, к которым относятся свободные от льда и снега территории Антарктики, Арктики и высокогорья, растения испытывают наибольшее влияние стрессовых факторов, главным из которых являются низкие отрицательные температуры. У этих видов растений сформировался ряд механизмов для надежного противостояния неоптимальным условиям, что привело к миниатюризации и геофитизации. Такие эволюционные модификации способствуют постепенной адаптации растений к умеренным или экстремальным условиям действия абиотических стрессоров. Признаки морфологического и анатомического строения листа обсуждаются в связи с адаптацией растений к холодному климату. У растений Криозоны при значительно меньших размерах листовой пластинки толщина листа, как правило, больше, парциальный объем межклетников меньше, толщина внешних стенок эпидермальных клеток и кутикулы больше, число устьиц на единицу площади листовой пластинки выше. В то же время растения имеют большие по размеру клетки, менее развитую механическую ткань, меньший парциальный объем палисадной ткани по отношению к губчатой. Такое необычное сочетание признаков является проявлением структурной реакции растений, прежде всего, на низкую температуру.

Ключевые слова: криофиты, холодовой стресс, адаптация, листок, морфология, анатомия

Кріофіти, рослини, що майже постійно перебувають під впливом холодового стресу, зазнають морфологічних та анатомічних змін, які виявляються корисними для системного підтримання їхньої життєдіяльності. В умовах холодних регіонів, до яких належать вільні від криги та снігу території Антарктики, Арктики та високогір'я, рослини зазнають найбільшого впливу стресових чинників, головним з яких є низькі від'ємні температури. У цих видів рослин сформувалася низка механізмів для надійного протистояння неоптимальним умовам, що призвело до мініатюризації та геофітизації. Такі еволюційні модифікації сприяють поступовій адаптації рослин до помірних або екстремальних умов дії абіотичних стресорів. Ознаки морфологічної і анатомічної будови листка обговорюються у зв'язку з адаптацією рослин до холодного клімату. У рослин Кріозони при значно менших розмірах листкової пластинки товщина листка, як правило, більша, парціальний об'єм міжклітинників менший, товщина зовнішніх стінок епідермальних клітин і кутикули більша, чисельність продихів на одиницю площі листкової пластинки вища. У той же час рослини мають більші за розміром клітини, менш розвинену механічну тканину, менший парціальний об'єм палісадної тканини по відношенню до губчастої. Таке незвичайне поєднання ознак є проявом структурної реакції рослин, насамперед, на низьку температуру.

Ключові слова: кріофіти, холодовий стрес, адаптація, листок, морфологія, анатомія

Середня мінімальна температура на більшості території суші на Землі (~ 64%) становить менше 0°C (Rihan et al., 2017). Рослини, які ростуть в умовах холодного клімату, - кріофіти - протягом еволюції адаптувалися до дії низьких температур. Пристосовані природним добором до холодного середовища дикорослі види рослин мають ряд морфологічних і анатомічних властивостей, а також фізіологічних механізмів для виживання в умовах тривалих холодних періодів (Korner, 2011; Baxter, 2014). Адаптація передбачає різноманітні корективи, які стосуються еволюції у значенні того, що рослини перебувають в «адаптованому стані», несучи пристосувальні ознаки (Korner, 2016). Деякі з цих характеристик є генотипними (Scherrer, Korner, 2010), тобто незворотними протягом тривалості життя рослини або кількох поколінь рослин (еволюційна адаптація). Друга категорія коригувань - це здатність модифікувати структуру рослини під час розвитку, реакція на навколишнє середовище, яка також не є оборотною протягом життя рослини або органа, що часто називають модифікацією (Scherrer, Korner, 2011). Нарешті, деякі коригування є оборотними, і вони відомі як адаптація або фізіологічні пристосування (Korner, 2003).

Серед усього різноманіття ознак рослин особливе значення мають функціональні (functional traits), які є життєво важливими показниками їх адаптації до умов навколишнього середовища і допомагають передбачити відповіді рослинного світу на їхні майбутні зміни (Korner, 2003). До цієї групи належать морфологічні, анатомічні та фізіологічні ознаки, які опосередковано впливають на пристосованість (fitness) рослин через їхні основні функції: ріст, розмноження і виживання. До таких параметрів належать висота вегетативних органів рослини, товщина листка, його питома маса та інші. Навіть невелика кількість ознак дозволяє описати основні осі варіювання функцій рослин. Показано, що висота рослин та їхніх вегетативних органів, маса насіння і питома листкова поверхня проявляють себе як маркери осей поглинання ресурсів, росту і розмноження рослин (Елумеева и др., 2015; Дудова и др., 2019).

Листок є найбільш фізіологічно активною частиною рослини, головним органом асиміляції у більшості вищих рослин і вважається більш чутливим до змін клімату, ніж інші органи (Oguchi et al., 2018). У листках відбуваються певні біохімічні процеси у рослинах, завдяки яким вони демонструють високий ступінь стійкості до дії різних негативних чинників (Guerin et al., 2012). Ряд рослин мають характеристики листка, які пов'язані з екологічними факторами на видовому рівні, при цьому морфологічні характеристики служать не тільки показниками стану навколишнього середовища, але і вказують на поточний фізіологічний статус рослин.

Завдяки змінам в ході еволюції і високому рівню адаптації, кріофіти виявилися добре акліматизованими до холодового стресу. Рослини регіонів з холодним кліматом піддаються найбільшому впливу стресових чинників, головними з яких є низькі негативні температури. До таких регіонів належать, в першу чергу, Антарктида, високогірні, а також полярні та субполярні регіони, наприклад, Якутія з її різко континентальним кліматом і Карелія з помірно континентальним кліматом, які розташовані на однаковій географічній широті, що зумовлює однакову довготу дня для росту рослин; отже, на Землі існують кліматичні градієнти, пов'язані зі змінами широти, довготи та висоти над рівнем моря.

Антарктида - віддалений та малодоступний континент Землі, рослинний світ якого складається з водоростей, мохів, лишайників і лише двох видів судинних рослин. Антарктика - одне з найсуворіших природних середовищ існування у світі, особливо для рослин. Шквальні вітри, низька температура та вологість повітря, високий рівень сонячної радіації створюють екстремальні умови для існування рослин (Матвєєва, 2013). Проте вони все ж адаптувалися і виживають навіть у такому суворому кліматі. Площа Антарктиди разом з островами становить близько 14 млн км2, більша частина яких вкрита льодовим покривом, і лише 2,4% її поверхні є вільними від криги (National Snow and Ice Data Center, 2020). На узбережжі Антарктиди, де можна знайти більшу частину місцевої рослинності на цьому континенті, вегетаційний період триває від 1 до 4 місяців на рік, із середньою температурою повітря трохи вище 0°C і значним щоденним діапазоном від -10 до 15°С в окремі дні (Cavieres et al., 2016).Саме ці території є місцем розповсюдження представників флори. Специфічні умови навколишнього середовища обмежили кількість місцевих видів покритонасінних рослин лише двома - Deschampsia antarctica (Poaceae), щучник антарктичний, та Colobanthus quitensis (Caryophyllaceae), антарктична перлинниця. D. antarctica є єдиним природним трав'янистим видом, що росте в антарктичній геоботанічній зоні, він широко розповсюджений по всій Прибережній та Острівній Антарктиці (Barcikowski et al., 1999). Ця зелена рослина росте переважно в околицях колоній пінгвінів та місць збору великих ссавців, де, зазвичай, утворює великі закриті травостої з більшими або меншими скупченнями (Barcikowski et al., 1999; Convey, 2013). C. quitensis - вид, який росте у формі подушки або килимка. Він поширений від Мексики до Антарктичного півострова і на висотах від 0 до 4200 м та, як відомо, виявляє значні морфологічні модифікації залежно від місця його існування (Gianoli et al., 2004). Завдяки відносно широкому екологічному ареалу D. antarctica та C. quitensis були об'єктами досліджень у багатьох галузях біології: екології, систематиці, морфології, анатомії, фізіології, біохімії, клітинній та молекулярній біології (Barcikowski et al., 2001; 2003; Alberdi et al., 2002; Gianoli et al., 2004; Bravo, Griffith, 2005; Bravo et al., 2007; Mosyakin et al., 2007; Parnikoza et al., 2007; Bascunan-Godoy et al., 2010; Chwedorzewska, Bednarek, 2011; Gielwanowska et al., 2015; Cuba-Diaz et al., 2017; Cho et al., 2018; Navrotska et al., 2018; Nuzhyna et al., 2019). Найбільший внесок у вивчення багатьох аспектів росту, розвитку та функціонування зробили групи вчених з різних країн, зокрема, України (на чолі з чл.-кор. НАН України В.А. Кунахом), Польщі (під керівництвом проф. І. Гілвановської) та Чилі (під керівництвом проф. Л.А. Браво).

Градієнти висоти забезпечують природні кліматичні зміни, в умовах яких ключові екологічні фактори, що впливають на ріст і розвиток рослин, включаючи температуру атмосфери, парціальний тиск CO2, сонячне опромінення та кількість опадів, значно змінюються на обмеженій території. Уздовж цих градієнтів показники рослин змінюються, що зумовлено адаптацією до відповідних кліматичних умов і відображає прогнозовані тенденції глобальних кліматичних змін (Read et al., 2014). Таким чином, градієнти висот - ідеальна платформа для вивчення реакції рослин на кліматичні зміни. Рослини можуть виявляти фенотипову морфологічну та анатомічну пластичність, щоб оптимі- зувати свою стратегію використання ресурсів за різних умов середовища (Wang et al., 2011; 2014; Read et al., 2014). Пластичність морфології та анатомічних структур є ефективним засобом для відповідного реагування рослин на тривалий термін змін клімату (Guo et al., 2018).

З підйомом на висоту температура повітря різко знижується, що є основним фактором цього середовища, який впливає на виживання, розповсюдження, ріст і розмноження рослин. Заморозки можливі протягом усього періоду росту на високогір'ї. Сила заморозку, що включає як інтенсивність, так і тривалість, стає все вищою із збільшенням висоти підйому, і також існує більша ймовірність, що невеликі деревні рослини можуть бути утепленими сніговим покривом (Neuner, 2014). Це сприяє перезимівлі високогірних рослин під снігом, під шаром якого товщиною більше 50 см температура рідко знижується нижче нуля. Встановлено, що листки хвойних порід холодніші, ніж температура повітря на межі росту дерев (Jordan, Smith, 1994). Температура повітря може демонструвати екстремальне падіння до -37,4°C в гірських альпійських районах Австрії протягом зими (Neuner, 2014). Передчасна деакліматизація у дерев навесні та обмежені можливості багатьох видів альпійських деревних чагарників швидко реакліматизуватися, коли сходить сніговий покрив, які призводять до зниження рівня морозостійкості навесні, можуть бути особливо кр и- тичними в умовах прогнозованих змін клімату. Типові стратегії адаптації рослин до холоду передбачають мінімізацію випромінювання та втрат тепла внутрішніми тканинами за низьких температур.

Крім висотного, існує ще й широтний градієнт змін клімату у напрямку полюсів. До складу кріозони прийнято включати території, розташовані за межею середньорічної ізотерми 0 або +4°С. На більшій частині кріозони мерзлотні процеси зберігаються постійно на тій чи іншій глибині. У північній півкулі полюс холоду значно зміщений відносно географічного полюса Землі вглиб Євразійського континенту. Займаючи в районі Скандинавії положення близьке до полярного кола (67° п.ш.), у східній частині Євразії ізотерма +4°С проходить уздовж південного кордону Монголії (Гамалей, 2011). На цих територіях вплив суворого клімату на рослини поглиблюється ще й мінливістю погоди: довга і дуже морозна зима змінюється коротким літом з частим поверненням холодів.

За визначенням А.І. Толмачова (Толмачев, 1964), флори кріозони поділяються на гі- поарктичні, арктичні та високоарктичні. Домінуючими формами кріозон високих широт є багаторічні полікарпічні трави (80-90%), далі йдуть чагарнички (5-8%), однорічні монокарпічні трави (3-5%), чагарники (2-4%), напівчагарники (1-2%) (Камелин, 2012). Морфологія рослин домінуючої групи свідчить про те, що вони належать до категорії малих форм. Ріст осьових органів редукований, стебла вкорочені і після кожної вегетації відмирають. Редукція супроводжується частою зміною місць росту внаслідок проблем із забезпеченням зон проліферації асимілятами, транспорт яких пригнічується низькими температурами. В результаті і травам, і чагарничкам однаковою мірою притаманні розеткові, подушкові та сланкі форми, які розрізняються тільки за ступенем здерев'яніння і відповідно терміном життя осей (Гамалей, 2013). Такі форми є специфічною відповіддю на низьку температуру перебування, яка постійно блокує транспортні та ростові процеси, і на різкі перепади температури протягом доби, які спричиняють тимчасові блокади і зміну місць росту (Гамалей, 2004). Протягом довгої та суворої полярної зими асиміляційний апарат рослин не витримує низьких температур навіть під захистом снігового покриву, оскільки температура під снігом на Крайній Півночі може знижуватися до -43°С у місцях з малим сніговим покривом (Климат Якутска, 1982).

Широтні градієнти дозволяють припустити, що арктичне різноманіття рослин чутливе до клімату. Кількість судинних видів рослин знижуються в п'ять разів з півдня на північ на півострові Таймир в Росії (Матвеева, 1998). Повільний ріст рослин тундри пояснюється бідністю полярних ґрунтів на поживні речовини (Chapin III et al., 1992). Літні опади також часто лімітують ріст рослин на високих широтах. Короткий сезон росту і низькі температури влітку обмежують визрівання насіння та вегетаційний ріст тундрових рослин. Однак важливі й інші чинники: регіони з різних широт, які мають однакову максимальну місячну температуру, часто відрізняються різноманітністю видів рослин. Значення біологічного різноманіття Таймиру є проміжними між вищими значеннями для Чукотки та Аляски, які мають складніший рельєф, геологію та флористичну історію, і нижчими значеннями в східно-канадській Арктиці з її збідненою флорою, що виникла в результаті відносно недавнього обмерзання. Усі значення різноманітності на півострові Ямал навіть нижчі, ніж у Канаді, через значне поширення піщаних ґрунтів (Matveyeva, Chernov, 2000).

В екстремальних умовах внутрішнє середовище рослин зазнає значних навантажень, особливо через низькі температури, що лежать за межею можливостей фізіологічних механізмів рослин або спричиняють дефіцит ресурсів (Волков, 2006). За таких умов пріоритетною стратегією для рослин часто стає мінімізація негативного впливу факторів зовнішнього середовища, що проявляється в різних адаптаціях (в тому числі морфологічних та анатомічних).

Антарктичні види рослин

D. antarctica - трав'яниста квіткова рослина, яка належить до класу Однодольні род и- ни Злакові; її молоді пагони розташовуються в піхві листка, листки сидячі, лінійні. Це багаторічна рослина, великі особини якої досягають майже 35-40 річного віку (Komarkova et al., 1990). Цей вид здебільшого формує дернисті угруповання або зустрічається поодиноко. Вегетативне розмноження виду відбувається шляхом розростання щільної куртини від одного метра до десятків кілометрів. Зрідка рослини розвиваються відокремлено, формуючи куртину до 1 м шириною і 25 см заввишки (Парніко- за та ін., 2012). D. antarctica має морфо- анатомічними пристосувальні ознаки, характерні для більшості рослин високих широт, а саме, невеликі розміри (залежно від умов, висота становить від 0,5 до 22 см) і 2 -3 або більше листків, що рано жовтіють, або мають насичено зелений колір (Загричук, Дробик, 2016).

D. antarctica демонструє широкий діапазон форм, які відрізняються морфологічними ознаками і розвитком тих чи інших анатомічних структур. Зокрема, в умовах підвищених місць з дефіцитом вологи, далеко від берега моря, розвиваються невеликі куртини висотою 0,5-1,5 см, рослини утворюють протягом вегетаційного періоду 2-3 невеликих листки, які незабаром жовтіють і сохнуть. На вологіших і багатих органікою субстратах рослини ростуть активніше і під час вегетаційного періоду утворюють 4-6 інтенсивно зелених, розташованих радіально листків. Куртини досягають висоти 10-12 см. Дані особливості повністю відповідають двом морфологічно відмінним в умовах Аргентинських островів формам D. antarctica: так званій «ксерофітній» (з сухіших локаліте- тів) і «мезофітній» (з вологіших) (Gielwanowska, 2005).

Рослини D. antarctica, що росли на двох різних ділянках (з оазису Пойнт Томас та регіону Аргентинських островів), показують чіткі відмінності в окремих морфологічних ознаках (Nuzhyna et al., 2019). Рослини з дослідженої місцевості південного регіону Аргентинських островів мають вищі значення майже всіх вивчених морфометричних параметрів, ті ж, які ростуть у більш суворих умовах, розвивають більшу кількість ксерофітних ознак. Листкові пластинки рослин з сухих, відкритих місць зростання стиснуті і мають V-подібну форму у зв'язку з невеликим розміром клітин (Gielwanowska, 2005; Gielwanowska et al., 2005). Рослини D. antarctica з о. Короля Георга мають найбільші параметри зрізу листкової пластинки серед усіх зібраних рослин (Nuzhyna et al., 2019). Потовщення листкової пластинки є маркером ксерофільності, і більша кількість про- дихів сприяє адаптації до вищих рівнів інсоляції в Антарктиці.

У той же час варіабельність якісних параметрів зразків D. antarctica з обох досліджуваних регіонів Антарктики є незначною. Майже всі рослини характеризуються наявністю амфі- стоматозного листка. Листок вкритий одношаровим епідермісом з товстою кутикулою, що захищає рослину від патогенів, обмежує втрату води через транспірацію, а також впливає на поглинання і подальший перерозподіл сонячного світла (Gunning, Steer, 1996). Рослини природної популяції з о. Короля Георга мають вищу щільність продихів на адаксіальному та абаксіальному боках листків, ніж рослини більшості досліджуваних популяцій оазису Пойнт Томас (Nuzhyna et al., 2019). Це може бути зумовлено тим, що вони ростуть у менш сприятливій перигляціальній зоні оазису. Більша кількість продихів, включаючи їх наявність на обох поверхнях, сприяє інтенсивнішій транспірації, а отже, і більш ефективному поглинанню води в умовах стресу, зумовленого низькими температурами (Beering, Kelly, 1996; Oguchi et al., 2018) та дифузії СО2 у клітинах мезофілу (Romero et al. 1999; Oguchi et al., 2018). Варіабельність кількості продихів спостерігалася у рослин з різних місцевостей о. Короля Георга (Barcikowski et al. 2003). Таким чином, морфологічні параметри значною мірою різняться у відповідь на умови мікросередови- ща існування (Barcikowski et al., 2003; Kozeretska et al., 2010; Nuzhyna et al., 2019).

Анатомічна будова D. antarctica характерна для рослин посушливих місцезростань (Nuzhyna et al., 2019). На адаксіальній стороні основні клітини епідермісу мають видовжену та прямокутну форму. На абаксіальній поверхні листка клітини вирізняються округлою формою з потовщеною лігніфікованою зовнішньою клітинною стінкою, видовженими виступами і хвилястими контурами; остання особливість, згідно з Ellis (1979), допомагає запобігти пошкодженню клітинних стінок під час шквальних вітрів. З адаксіальної сторони епідермальні клітини вкриті тоншою кутикулою і мають переважно овальну форму. Над судинним пучком між подовженими епідермоцитами містяться клітини квадратної форми.

Судинна система D. antarctica представлена переважно трьома колатеральними пучками, локалізованими в центральній частині кожної серединної жилки. Цей маркер є найбільш стабільним в усіх субпопуляціях, включаючи район Адміралтейської затоки (Barcikowski et al. 2003). Судинний пучок оточений двома обкладинками. Механічна тканина однаково побудована 3-5 склеренхімними елементами над судинним пучком і над моторними клітинами з абаксіальної сторони.

Характеристики мезофілу є також важливими, оскільки, як відомо, на його структуру впливає висока солоність та вологість (Gielwanowska, 2005; Gielwanowska et al., 2005). Вважається, що неправильна форма клітин мезофілу та великі міжклітинні простори сприяють газообміну (Korner, Larcher, 1988). Ромеро та ін. (Romero et al., 1999) показали наявність як палісадного, так і губчастого шарів мезофілу. Однак у дослідженні, проведеному українськими вченими (Nuzhyna et al., 2019), паренхіма листків D. antarctica з обох досліджуваних регіонів не розділяється на палісадну та губчасту частини. Натомість, вона представлена лише губчастим типом з більшими або меншими міжклітинними просторами. Мезофільні клітини мають різні форми і щільно розташовані на абаксіальній стороні, тоді як адаксіальна поверхня містить великі міжклітинні простори, що сприяє більш інтенсивному газообміну. Листкова пластинка від адаксіальної поверхні в напрямку середини завдяки наявності великих моторних клітин в міжпучковому просторі, напевно, зменшує сонячне опромінення з цієї сторони листка (Nuzhyna et al., 2019).

Однак виявлені і деякі якісні анатомічні відмінності між листками D. antarctica з різних локалітетів. Якщо у більшості випадків рослини мають симетричні 3-реберні листки, то рослини з о. Бертело формують як симетричні 3- реберні, так і асиметричні 4-реберні листки (Nuzhyna et al., 2019). У зразках з місцевості о. Бертело знайдено одноклітинні незалозисті загострені трихоми, а також виявлені і короткі, маленькі епідермоцити квадратної форми, які розташовані не тільки навколо листкових жилок. Рослини з о. Галиндес мають листки з по - одинокими продихами на абаксіальній поверхні, розміщеними вдовж однієї лінії по краю листкової пластинки, тоді як центральна частина пластинки на нижній стороні не містить жодного продиху. У рослин виявлено поодинокі сосочки на адаксіальній стороні листків з о. Короля Георга. Зразки з о. Короля Георга не мають продихів на абаксіальній поверхні (Nuzhyna et al., 2019). Таким чином, листки рослин D. antarctica з посушливої місцевості характеризуються сильнішими ксерофітними властивостями порівняно з рослинами морського узбережжя.

На противагу D. antarctica, антарктична перлинниця, C. quitensis (Kunth) Bartl., є менш витривалим до екстремальних умов видом, який віддає перевагу захищеним, вологим, добре дренованим мінеральним ґрунтам (Smith, 2003). Саме тому щучник антарктичний більш поширений в Антарктиді, ніж перлинниця (Smith, 2003). Однак подушко-утворюючий вид

quitensis має ширший ареал географічного розповсюдження, ніж D. antarctica, (від Мексики до Антарктиди), хоча він зростає у місцях з подібними умовами в усіх регіонах його поширення (тобто, холодні та добре зволожені ділянки) (Convey, 2011).

Найбільш повно морфологію і анатомію листків рослин C. quitensis, зібраних на о. Кінг Джордж, було проаналізовано в роботі Манто- вані і Віейра (Mantovam, Vieira, 2000). Листки C. quitensis приблизно 588 мкм товщиною складаються із палісадної та губчастої паренхіми, відповідно, близько 171 і 312 мкм товщиною. Кутикула тонка і покриває короткі клітини епідерми. Центральна жилка оточена двома пучками безхлорофільних клітин. Склеренхімні тканини слабо розвинені. Продихи присутні на обох поверхнях, але обмежені краями листків на абаксіальній стороні. Площа поверхні клітин мезофілу на одиницю площі листка становить 34,2. Кількість клітин на площі перерізу була на 24% вищою для палісадної, ніж для губчастої тканини, яка визначає наявність більшої площі поверхні клітини на площу поперечного перерізу. Автори співвідносять ці результати з екологічним розповсюдженням рослин в Антарктиді та з наявністю води та вуглецю (Mantovam, Vieira, 2000).

Морфологічні адаптації були задокументовані як один із основних механізмів протистояння умовам середовища у рослин (Mooney et al., 1991). Попередньо повідомлялося про модифікації листка рослин C. quitensis, що походили із різних середовищ існування (Gianoli et al., 2004; Bascunan-Godoy et al., 2010; Cavieres et al., 2016). Виявлено, що у напрямку до вищих широт особини C. quitensis демонструють більшу ширину і меншу довжину листка (Gianoli et al., 2004), нижчу площу поперечного зрізу листка та більші значення товщини мезофілу (Acuna-Rodriguez et al., 2017), товщини палісадної та губчастої паренхіми (Bascunan-Godoy et al., 2010). Вважається, що збільшення товщини листка в умовах холодного клімату може бути корисним для виживання листка при дегідратації клітин, спричиненої морозом, зменшуючи механічні навантаження, що виникають під час відтавання (Stefanowska et al., 1999). Товстіша палісадна паренхіма, знайдена у рослин південної популяції, швидше за все, пов'язана з вищими значеннями фотосинтезу, оскільки ця адаптація листка може впливати на дифузію та асиміляцію СО2 (Vieira, Mantovani, 1995). Ці зміни в анатомії листка є складовою адаптації, оскільки відмінності ознак між популяціями частково зберігаються при вирощуванні в контрольованих лабораторних умовах, дозволяючи припустити, що ці структурні адаптації можуть мати генетичну основу. Важливо зазначити, що у випадку з C. quitensis морфологія окремої особини може бути не такою важливою, як у інших видів, що ростуть у холодному середовищі, через подуш- коподібну форму цієї рослини, яка пом'якшує небезпечні наслідки впливу таких суворих умов (Acuna-Rodriguez et al., 2017).

Високогірні рослини

Градієнти висоти забезпечують природні кліматичні зміни, де ключові екологічні факт ори, що впливають на ріст і розвиток рослин, включаючи температуру атмосфери, парціальний тиск CO2, сонячне опромінення та кількість опадів, значно змінюються на обмеженій території. Уздовж цих градієнтів ознаки рослин змінюються, що пов'язано з адаптацією до відповідних кліматичних умов та може відображати прогнозовані тенденції глобальних змін клімату (Read et al., 2014). Таким чином, градієнти висот є ідеальною платформою для вивчення реакції рослин на глобальні кліматичні зміни (Li, Bao, 2014; Read et al., 2014; Wang et al., 2014; Liu et al., 2020).

Рослини можуть виявляти фенотипову та анатомічну пластичність, щоб оптимізувати свою стратегію використання ресурсів за різних умов середовища (Wang et al., 2011; 2014; Read et al., 2014). Пластичність морфології та анатомічних структур є ефективним засобом для відповідного реагування рослин на тривалий термін змін клімату (Guo et al., 2018). З підйомом на висоту температура повітря різко знижується, що є основним фактором цього середовища, який впливає на виживання рослин, розповсюдження, ріст і розмноження. Типові стратегії адаптації рослин до витримування холоду передбачають мінімізацію втрат тепла та опромінення внутрішніх тканин за низьких температур.

Зменшення розміру рослини зі збільшенням висоти - добре описане явище, пов'язане з нездатністю апікальних меристем формувати нові тканини стебла під впливом низьких температур і сильних посушливих вітрів (Korner 2003). Це призводить до невеликих розмірів рослин, часто менших від кількох сантиметрів, як у домінант альпійських лугів Гімалаїв Kobresia pygmea, Poa attenuta і Carex pseudofoetida (Dolezal et al., 2019), Cenchrus ciliaris, Imperata cylindrica (Ahmad et al., 2020) та Alchemilla procumbensis i Lupinus montanus (Jimenez- Noriega et al., 2017) у горах Сьера-Невади (табл. 1). Такий захищений ріст відбувається завдяки аеродинамічному відділенню рослинного покриву від холодної атмосфери, і, отже, підтримує позитивний енергетичний баланс з вищими температурами у листків, ніж у навколишньому середовищі (Wilson et al., 1987). Інші автори встановили, що висота рослин при підйомі вгору збільшується, наприклад, у Geranium seemannii (Jimenez-Noriega et al., 2017), Phacelia secunda і Taraxacum officinale (Molina-Montenegro, Cavieres, 2010). Останні автори пояснили збільшення розміру рослини на основі фізіологічної стратегії, а не як морфологічну характеристику. У випадку з G. seemannii збільшення розміру рослин на ділянці з найвищою висотою може бути пов'язане із запасаючим корінням і розетковиими листками, які збільшують ширину їх мезофілу, але мають меншу кількість продихів (Jimenez-Noriega et al., 2017).

антарктичний рослина кріофіт високогір'я

Таблиця 1. Вплив високогір'я на морфологічні показники рослин

[Table 1. The influence of highlands on the morphological parameters of plants]

Примітки. 1 - Місце зростання, 2 - Висота над рівнем моря, 3 - Вид рослини, 4 - Висота рослини, 5 - Суха маса, 6 - Сира маса, 7 - Площа листка, 8 - Ширина листка, 9 - Довжина листка, 10 - Питома площа, 11 - Питома маса, 12 - Щільність продихів, 13 - Довжина продиха, 14 - Ширина продиха, 15 - Товщина головної жилки, 16 - Посилання. Позначки: значення вищі t, значно вищі tt, нижчі 1, значно нижчі 11, незмінні |, відсутні -.

[Notes. 1 - Place of growth, 2 - Altitude (m.a.s.l.), 3 - Plant species, 4 - Plant height, 5 - Dry mass, 6 - Fresh mass, 7 - Leaf area, 8 - Leaf width, 9 - Leaf length, 10 - SLA, 11 - LMA, 12 - Stomata density, 13 - Stomata length, 14 - Stomata width, 15 - Main vein width, 16 - Reference. Marks: values higher T, much higher TT, lower 1, much lower 11, constant |, absent -.]

Градієнт висоти обмежує не тільки висоту рослин, але й їхню сиру і суху масу у трав з висотних популяцій. Фатіма та ін. (Fatima et al., 2018), які вивчали висотний вплив на ріст Aristida adscensionis з Потарського регіону в Пакистані, показали, що біомаса рослин є найкращим показником для оцінки екологічного впливу на рослини та їх стійкості. Втрати в сухій масі на великій висоті вказують на несприятливі умови для нормального розвитку рослин (Fatima et al., 2018). Рослини демонстрували затримку і знижений ріст на більшій висоті порівняно з тими популяціями, які росли на низині для того ж виду (Macek, Leps, 2008). Біомаса рослини в основному пов'язана з наявністю води (Ryan et al. 2006), але, за даними Korner (1998), низька температура в холодних місцях є більш ісотним обмежуючим чинником для рослин, ніж доступність води.

Розмір листка всебічно відображає його функції, і він є важливим органом для адаптації рослин до умов навколишнього середовища. У переважної більшості досліджених видів рослин розмір листків (позначається як довжина, ширина та площа листків) зменшується з висотою, вказуючи на те, що рослини, які ростуть вище, мають менші листки, ніж на низьких висотах. До них належать, зокрема, Cenchrus ciliaris, Imperata cylindrica (Ahmad et al., 2020), Agrostis pilosa, Agrostis viridis, Polipogon monspoliensis, Koeleria cristata (Ahmad et al., 2016), Phleum himalaicum (Ahmad et al., 2018), Epilobium amurense, Pedicularis densispica, Potentilla fulgens (Liu et al., 2020), Pleioblastus amarus (Guo et al., 2018), Vaccinium myrtillus (Pato, Obeso, 2012), Origanum vulgare (Kofidis et al., 2003), Clinopodium vulgare (Kofidis et al., 2007), Carpinus betulus L. (Paridari et al., 2013), Nothofagus cunninghamii (Hovenden, Vander Schoor, 2003), Pinus sibirica (Бендер и др., 2009) (табл. 1). Також виявлено ряд рослин, на розміри листка яких не впливає висотний градієнт, наприклад, Koeleria macrantha (Ahmad et al., 2016), Nepeta nuda (Kofidis, Bosabalidis, 2008), Mentha spicata (Kofidis et al., 2011), Taraxacum officinale (Molina-Montenegro, Cavieres, 2010). Однак деякі дослідження показали протилежні результати, такі як збільшення площі листка у Picea schrenkiana (Zhang et al., 2010), Kobresia capillifolia (Zhong et al., 2014) та Campylotropis polyantha (Li, Bao, 2014), зменшення товщини листка та товщини тканин мезофілу у C. polyantha (Li, Bao, 2014), Picea likiangensis (Tang et al., 2015), Saussurea superba (Sun et al., 2016) та Meconopsis integrifolia (Liu et al., 2018) зі зростанням висоти над рівнем моря. Ці дослідження показують, що рослини мають складні пристосувальні засоби. Вважають, що зменшення розміру листка на великих висотах являє собою важливу адаптаційну стратегію для уникнення процесу замерзання шляхом мінімізації вологої поверхні листка (Kofidis et al., 2007). Багато дослідників реєстрували зміни в ширині та площі листків вздовж градієнта висоти, які є наслідком комбінації дії кількох факторів середовища (Hovenden, Vander Schoor, 2006; Ahmad et al., 2016). Головне пояснення цієї закономірності полягає в тому, що ріст рослин обмежується низькими мінімальними або середньорічними температурами, високим рівнем сонячного опромінення та впливом вітру, які характерні для високогірних середовищ, і розмір листка зменшується зі зростанням висоти. Крім того, невеликий розмір листка також може зменшити поглинання сонячної енергії та швидкість випаровування, що знижує вплив високого рівня ультрафіолетового опромінення та сильного вітру (Tian et al., 2016). Площа листка також впливає на гідравлічний баланс листка і його терморегуляцію, що відбувається через товщину прикордонного шару (Michaletz et al., 2016; Bertolino et al., 2019). Отже, в екосистемах з низькою продуктивністю, де супутня дія складних чинників навколишнього середовища обмежує залучення ресурсів, рослини, як правило, мають показники, пов'язані з повільним накопиченням ресурсів та стійкістю їх структур. Наприклад, розвиток менших листків в ксеричних або обмежених водою середовищах проживання дозволить зменшити втрати води, додавши швидших темпів обігу та знизивши інвестиції в ресурси для формування нових структур (Roth - Nebelsick, Konrad, 2019). Таким чином, малий розмір листка є значним пристосуванням для подолання впливу низької температури, високого рівня сонячного опромінення та вітру на великій висоті.

Залежності між сухою масою листка та іншими морфологічними ознаками були стабільними на різних висотах, демонструючи високу кореляцію (Chave et al., 2014; Guo et al., 2018). Суха маса листка на одиницю площі (LMA, leaf dry mass per unit area) і його зворотна величина, питома площа листка (SLA) є важливими показниками екологічних стратегій рослин для боротьби з різними впливами навколишнього середовища (Cornelissen et al., 2003). Їх широке використання пов'язане з їхньою високою кореляцією з ключовими процесами листка (швидкість фотосинтезу та дихання), функціонуванням рослин в цілому (наприклад, швидкістю росту, приростом та розподілом ресурсів), а також екосистемними процесами (тобто швидкістю розкладання) (Cornelissen et al., 2003; Garnier et al., 2004). У багатьох таксонах та системах показник LMA позитивно пов'язується з підйомом вгору; попередні дослідження виявили, що LMA підвищується із зростанням висоти у альпійських рослин (Korner et al., 1989) та дерев (Korner, 2012). Крім того, LMA значно змінюється у рослинних таксонів залежно від температури, освітленості, концентрації CO2, наявності поживних речовин (Poorter et al. 2009), тобто саме тих факторів, що змінюються з висотою над рівнем моря.

Товщина листкової пластинки є адаптивним механізмом рослин, який дозволяє їм долати посушливі умови на великій висоті за рахунок зменшення інтенсивності транспірації (Seelig et al., 2015). Товщина листкової пластинки (як пластинки листка, так і середньої жилки) була більшою у різних видів трав, що ростуть на висоті (Kofidis et al., 2007; 2011; Чхуби- анишвили и др., 2009; Ahmad et al., 2016; 2020; Liu et al., 2018) (табл. 2). Розмір листка має зворотний зв'язок з товщиною листка із збільшенням висоти (Poorter, Rozendaal, 2008). Наявність склерифікованих тканин в пластинці є важливим пристосуванням для виживання рослин за низької температури (Fatima et al., 2018), і склерифікація робить листок більш жорстким і волокнистим (Gibson, 2012). Інтенсивна склерифікація в тонких і волокнистих листках захищає трави від прямого впливу сонячного світла шляхом загортання листка (Yujing, Yong, 2000).

Малі за розміром клітини в епідермі листків популяцій трав на високогір'ї є наслідком втрати води під час транспірації, що зменшує товщину епідермісу (Zarinkamar et al., 2011). Еластична природа моторних клітин дозволяє листкам складатися, щоб уникнути прямого ефекту ультрафіолетового випромінювання (Kadioglu, Terzi, 2007). Згортання листка в циліндричну форму вважається важливою адаптацією трав для зниження швидкості транспірації та покращення здатності рослин ефективно використовувати воду (Kadioglu et al., 2012; Riboldi et al., 2016). Різке зменшення площі судин метаксилеми та флоеми спостерігалося на великій висоті, наприклад, у семи різних видів трав (Ahmad et al., 2016, 2020); таке зменшення в розмірах судинних тканин є адаптивною стратегією рослин, що дозволяє попередити подальші втрати води в умовах стресу (Baas et al. 1983).

Охолодження, пов'язане з підвищеними висотами, впливає не тільки на розмір рослин, а й здійснює чіткий контроль за анатомічними структурами. Це особливо проявляється у провідній системі внаслідок зменшених розмірів судин та в асиміляційних і накопичувальних тканинах з більшою кількістю клітин хлоренхі- ми та меншою склеренхіми навколо судин. Показано, що висота, низька температура та вологість ґрунту безпосередньо впливають на анатомію рослин (табл. 2). Це не опосередковується зменшеним розміром рослин, а, переважно, обмеженням клітинного поділу та диференціації у розвитку тканин внаслідок дії низьких температур та/або нестачі води (Korner, 2015). Ці обмеження на більших висотах вибрано для не- здерев'янілих форм з невеликими судинами, оточеними лише тонкими склеренхімними обкладками, але не товстим поясом хлоренхіми, так як у альпійських дводольних рослин (Schweingruber et al., 2014). Такі модифікації, можливо, необхідні, щоб максимізувати швидкість фотосинтезу у короткі періоди сприятливих умов та посилити здатність до запасання вуглеводів (Korner, 2003). Осмотична корекція накопичення крохмалю, фруктанів та інших важливих кріопротекторних речовин у більших тканинах паренхіми може знизити точку замерзання (Linder et al., 2018) і, відповідно, посилити морозостійкість тканин (Liu, Osborne, 2013).

Таким чином, рослини на великих висотах, як правило, зменшують площу і збільшують товщину листків, верхнього і нижнього епідермісів, а також палісадної та губчастої тканин мезофілу для підвищення стійкості прикордонного шару.

Рослини високих широт

Як показали проведені дослідження, рослини високих широт порівняно з такими помірних мають значно менші розміри. Подібним чином висота і біомаса надземної частини рослин різних видів чагарнику зменшувалася у північному напрямку через Північний схил Аляски, на шляху якого були розташовані 28 польових ділянок, де й були зафіксовані отримані дані (Berner et al., 2018). На широтному градієнті вдовж 1600 км трансекти, яка пролягала від південної межі тундри до північної лісотундрової зони за уральськими горами та вдовж р. Об у Західно-сибірському регіоні, було визначено зниження висоти дерев двох видів беріз, Betula pendula Roth і B. pubescens Ehrh. (Migalina et al., 2009). Зниження маси та росту рослин Ajuga reptans спостерігалося на межі розповсюдження цього виду у середній підзоні тайги (Республіка Комі) порівняно з рослинами із зони широколистяних лісів (Teteryuk et al., 2001).

Таблиця 2. Вплив високогір'я на анатомічні показники рослин

[Table 2. The influence of highlands on the anatomical parameters of plants]

Примітки. 1 - Місце зростання, 2 - Висота над рівнем моря, 3 - Вид рослини, 4 - Товщина листка, 5 - Товщина склеренхіми, 6 - Товщина палісадної паренхіми, 7 - Товщина губчастої паренхіми, 8 - Товщина верхньої епідерми, 9 - Товщина нижньої епідерми, 10 - Площа клітини верхньої епідерми, 11 - Площа клітини нижньої епідерми, 12 - Площа моторної клітини, 13 - Площа обгортки судинного пучка, 14 - Площа метак- силеми, 15 - Площа флоеми, 16 - Посилання. Позначки: значення вищі t, значно вищі tt, нижчі 4, значно нижчі 44, незмінні |, відсутні -.

[Notes. 1 - Place of growth, 2 - Altitude (m.a.s.l.), 3 - Plant species, 4 - Leaf thickness, 5 - Sclerenchyma thickness, 6 - Palisade parenchyma thickness, 7 -Spongy parenchyma thickness, 8 - Upper epidermis thickness, 9 - Lower epidermis thickness, 10 - Upper epidermal cell area, 11 - Lower epidermal cell area, 12 - Bulliform cell area, 13 - Vascular bundle area, 14 - Metaxylem area, 15 - Phloem area, 16 - Reference. Marks: values higher t, much higher TT, lower 4, much lower 44, constant |, absent -.]

За визначенням Т.Г. Полозової (1981), тенденції перебудов габітусу трав'янистих рослин у північному напрямку полягають у 1) зменшенні габаритів рослин (приріст у довжині та діаметрі, посилення полягання), що пов'язано з пригніченням росту за низьких температур; 2) посиленні розгалуження, пов'язаного з пригніченням росту і/або з підвищенням освітленості внаслідок редукції верхніх ярусів рослинності або редукції мохового покриву, в результаті чого відбувається формування подушковидних та дернистих форм (Saxifraga cernua, Potentilla hyparctica та ін.); 3) зміні плагіотропного росту ортотропним, за рахунок чого підвищується компактність рослини, що є іншим шляхом формування подушковидних та дернистих форм (Draba subcapitata, Minuartia macrocarpa та інш.).

Подушкоподібна рослина (ПР) складається із щільно притиснутих один до одного численних пагонів з лускатими листочками. Так, наприклад, подушки Thylacospermum caespitosum утворюються завдяки акротонному розгалуженню 3-4-го порядків, в результаті самого верхнього з яких утворюються «розетки», що налічують близько 150 вегетативно- генеративних пагонів. Висока щільність цих ПР досягається саме за рахунок величезної кількості пагонів, кількість яких досягає 25-30 на квадратний сантиметр. Досить тонкі, здеревілі пагони цих рослин перебувають в стислому стані і усіяні дрібними листками, які відмирають і перегнивають в глибині ПР. Для рослини характерний досить чіткий поділ двох зон - зони, заповненої субстратом, і зони, де розташовуються фотосинтезуючі та генеративні органи. Розмір активно вегетуючої верхньої частини пагонів не перевищує 1 см в довжину, причому розмір річного приросту пагонів становить 0,30,5 см (Волков, Волкова, 2013). Усередині рослин подушкоподібної життєвої форми в результаті перегнивання відмерлих частин рослин утворюється субстрат, збагачений гумусом, кількість якого може в 15 разів (для Potentilla biflora Willd. ex Schlecht.) перевищувати кількість гумусу в ґрунтах, на яких ростуть ці рослини; тут він може засвоюватися додатковими корінцями рослини (Волков, 2002). Безумовно, подушкоподібна форма багатьох кріофітів є формою, добре пристосованою для використання переваг більш високих температур поверхні, зниження швидкості вітру, а також пристосування для виживання в районах з малим сніговим покривом взимку. Ця форма росту еволюціонувала у не пов'язаних між собою родин рослин в тундрі і є яскравим прикладом паралельного розвитку форми, добре пристосованої до виживання в суворих умовах тундри.

Зміни розміру листків вдовж широтного градієнту мають неоднозначний характер. Так, напрям змін розміру листків вздовж трансекти у Західно-сибірському регіоні Росії відрізнявся у двох видів беріз (Migalina et al., 2010). У B. pendula лінійні розміри листків (довжина і ширина) були більшими у рослин північних популяцій, ніж таких в середньому сегменті градієнту; у B. pubescens, навпаки, ці розміри на північних та південних сегментах були меншими, ніж у середньому сегменті. В північному сегменті, сильна від'ємна кореляція між площею листка та середньорічною температурою спостерігалась у B. pendula, тоді як така кореляція у B. pubescens була позитивною. У південному сегменті ця кореляція змінила свій знак на протилежний у обох видів. Дослідники вважають, що оскільки обмежуючі фактори змінюються уздовж трансект, популяції південних та північних беріз по-різному реагують на зміни кліматичних параметрів, а саме, тривалої низької середньої температури (Migalina et al., 2010).

Дослідження інвазійного виду Rosa rugosa у двох кліматичних зонах (Карелія та Мурманська обл.) показало, що площа листка достовірно не відрізнялася у цих зонах, як і більшість інших анатомічних параметрів (Мень- шакова, Постевая, 2016). Виняток становила кількість хлоропластів: в палісадному шарі їх число різнилося більш ніж в два рази. У губчастому шарі відмінності були менш значними, але вірогідними. Також виявлено істотні відмінності в діаметрі клітин палісади, значення якого в листках рослин з Мурманської області більш ніж в два рази перевищувало таке у зразків з Карелії. Очевидно, мала місце зміна напряму розтягнення клітин стовбчастої паренхіми, завдяки чому зростала і кількість пластид в них. Безсумнівно, такі відмінності в структурі сприяють адаптації фотосинтетичного апарату досліджуваного виду до умов Крайньої Півночі. В той час як число поділів клітин обмежено, посилюється розтягнення палісадних клітин, в яких досить інтенсивно відбувається утворення хлоропластів, за рахунок чого досягається оптимальна для даного виду площа внутрішньої асиміляційної поверхні листка (Меньшакова, Постевая, 2016).