Распределение металлов в красной и белой осевой мускулатуре трех видов рыб Красноярского водохранилища

Размещено на http://www.allbest.ru/

Сибирский федеральный университет

Распределение металлов в красной и белой осевой мускулатуре трех видов рыб Красноярского водохранилища

Н.О. Яблоков, О.В. Анищенко, И.В. Зуев

Distribution of Metals in Red and White Axial Muscles of Three Fish Species from the Krasnoyarsk Reservoir

Nikita O. Yablokov, Olesya V. Anishchenko and Ivan V. Zuev

Siberian Federal University

The content of metals in fish fillet is an important criterion for food safety and nutritional benefits. Fish fillet is composed of both white and red muscles, but the standard method only detects metal content in white muscle. The true metal content in fish fillet can be underestimated due to this approach. So far, metal content in different types of muscle tissue of freshwater fish remains virtually unstudied. The aim of the present research was to study the metal content in red and white muscles of roach Rutilus rutilus, bream Abramis brama and pike Esox lucius that live in the Krasnoyarsk reservoir. Twenty metals were measured in the dry mass of red and white muscles of three fish species using inductively coupled plasma (ICP-OES) spectrometry. The contents of macronutrients such as K, Ca and Mg were higher in white muscle fibers and Na - in red fibers. Of the 16 metals regarded as trace elements, the highest contents in the muscles were noted for Fe (20.5-177.8 pg/g), Zn (26.7-79.0 pg/g), and Al (15.267.2 pg/g), regardless of the fish species and type of tissue. Li (0.01-0.09 pg/g) and Cd (0.01-0.03 pg/g) had the lowest concentrations. Among trace elements, the contents of Cu and Fe were significantly higher in the dry biomass of red muscle compared with white muscle for the three fish species. The content of Zn was higher in the red muscle of bream and pike. Almost all other trace elements also tended to accumulate in higher concentrations in the red muscle. Differences between red and white muscles in the contents of trace elements such as Pb and Sr were species-specific. The distribution of metals between the two types of muscle fibers demonstrated by the freshwater species examined in this study was similar to the distribution of metals in marine fish, except the distribution of Sr. Thus, the greater capacity of the red muscle for accumulating most heavy metals confirmed in the present study may indicate a greater risk to health in eating this type of tissue.

Keywords: heavy metals, macronutrients, trace elements, axial muscles, roach, bream, pike, ICP-OES spectrometry.

Содержание металлов в филе рыб - важный показатель пользы и безопасности его употребления в пищу. Потребляемое филе рыб включает как белую, так и красную мускулатуру, тогда как стандартный метод нацелен на определение содержания металлов лишь в белой мускулатуре. Такой подход может приводить к недооценке истинного содержания металлов в филе рыб. Содержание металлов в разных типах мышечной ткани пресноводных рыб в настоящее время практически не изучено. Целью работы являлось исследование содержания металлов в красных и белых мышцах плотвы Rutilus rutilus, леща Abramis brama и щуки Esox lucius, обитающих в Красноярском водохранилище. С помощью метода атомно-эмиссионной спектрометрии с индуктивно-связанной плазмой (ИСП-АЭС) определено содержание 20 металлов в сухой массе красной и белой мускулатуры рыб. Макроэлементы K, Ca и Mg в большей степени накапливались в белых мышечных волокнах, Na - в красных. Среди 16 металлов, относимых к микроэлементам, доминантами по уровню содержания в мышцах, вне зависимости от вида рыбы и типа ткани, выступили Fe (20,5-177,8 мкг/г), Zn (26,7-79,0 мкг/г) и Al (15,2-67,2 мкг/г). Наименьшими значениями концентраций характеризовались Li (0,01-0,09 мкг/г) и Cd (0,01-0,03 мкг/г). Среди микроэлементов содержание Cu и Fe было достоверно выше в сухой биомассе красных мышц по сравнению с белыми для всех трех видов рыб, а содержание Zn - для леща и щуки. Практически все остальные микроэлементы также проявили тенденцию накаливаться в большей степени в красной мускулатуре. Различия между красными и белыми мышцами в содержании таких микроэлементов, как Pb и Sr, были видоспецифичны. Исследованные пресноводные виды в целом демонстрировали сходные с морскими рыбами закономерности распределения металлов по типам мышечных волокон за исключением распределения Sr. Таким образом, подтвержденное свойство красных мышц к интенсивному накоплению большинства тяжелых металлов может свидетельствовать о большем риске потребления этого вида ткани в пищу.

Ключевые слова: тяжелые металлы, макроэлементы, микроэлементы, осевая мускулатура, плотва, лещ, щука, ИСП-спектрометрия.

Введение

Осевая мускулатура большинства видов рыб дифференцирована на слои белой и красной ткани, различные в структурном и функциональном отношении (Moyle et al., 2004). Питание красных мышц происходит за счет окислительного фосфорилирования, в то время как белые мышцы получают энергию за счет анаэробных процессов (Svendsen et al., 2015). Как следствие, мышцы с аэробным питанием используются рыбой для продолжительного плавания, анаэробные - для кратковременных мощных ускорений (Sanger, Stoiber, 2001).

В ходе сравнительных исследований красной и белой мускулатуры рыб были выявлены многочисленные различия в их морфологии, гистологии, физиологии и биохимии (Bone, 1978; Johnston, 1981; Luther et al., 1995; Sanger, Stoiber, 2001). Неоднородное распределение различных химических элементов также отражает специфику указанных типов ткани. Наибольший интерес при оценке химического состава мышечной ткани рыб представляют микро- и макроэлементы, имеющие металлическую природу, так как в зависимости от концентрации данная группа элементов может как способствовать нормальному развитию и жизнедеятельности рыбы, так и оказывать токсическое воздействие (Golovanova, 2008). В первую очередь это касается тяжелых металлов, накапливающихся в мышцах промысловых рыб. Следует отметить, что для человека пищевую ценность имеет мышечная ткань в целом, однако большинство исследований химического состава рыбной продукции основано на оценке содержания металлов в белой мускулатуре как основной части потребляемого в пищу филе рыбы (Cronin et al., 1998; Kojadinovic et al., 2007). Вследствие различий в физиолого-биохимических процессах красная мускулатура может более интенсивно накапливать отдельные тяжелые металлы, что потенциально создает риск недооценки истинного содержания тех или иных элементов в потребляемом филе промысловых рыб (Bosch et al., 2016a, 2016b).

К настоящему времени получены данные о различиях в накоплении и утилизации металлов красными и белыми мышцами для большого количества морских видов рыб, составляющих основу мирового промысла (Caprene et al., 1990; Karunarathna, Attygalle, 2009; Ashoka et al., 2011; Albrecht-Ruiz, Salas- Maldonado, 2015). Пресноводные рыбы в этом отношении изучены слабо. Единичные сведения приведены по клариевому сому Clarias macrocephalus Gunter, 1864 и черному конгрио Genypterus blacodes (Forster, 1801) (Ashoka et al., 2011; Chaijan et al., 2013); также имеются данные о распределении некоторых металлов для ряда пресноводных видов рыб, выращиваемых в условиях аквакультуры (Caprene et al., 1990, 1998).

Очевидно, что закономерности распределения металлов по типу мышечных тканей, выявленные для морских рыб, невозможно прямо интерполировать на пресноводные виды. Ряд работ указывает на различия в содержании железа, цинка, кадмия, ртути и других металлов в мускулатуре морских, полупроходных и пресноводных видов рыб (Parks, Rose, 1933; Патин, Морозов, 1981; Cheung et al., 2008; Марченко и др., 2006). Таким образом, сравнительные исследования содержания металлов в красных и белых мышцах пресноводных рыб необходимы для более полного понимания различий в функционировании данных типов тканей. Содержание металлов в рыбе зависит от их физиологической роли, а также от концентрации во внешней среде (пище, воде). В настоящее время к эссенциальным, или биологически важным, для рыб металлам, кроме макроэлементов (калий (K), натрий (Na), кальций (Ca), магний (Mg)), относят микроэлементы - железо (Fe), медь (Cu), цинк (Zn), марганец (Mn), никель (Ni), кобальт (Co), молибден (Mo), хром (Cr), ванадий (V), селен (Se), к неэссенциальным - серебро (Ag), алюминий (Al), ртуть (Hg), мышьяк (As), стронций (Sr), уран (U), свинец (Pb) и кадмий (Cd) (Wood et al., 2012a, 2012b). Роль остальных элементов, включая литий (Li) и титан (Ti), до конца не определена (Pena-Icart et al., 2017).

Целью работы являлось исследование содержания металлов в красных и белых мышцах плотвы Rutilus rutilus (Linnaeus, 1758), леща Abramis brama L., 1758 и щуки Esox lucius L., 1758, обитающих в заливе Убей Красноярского водохранилища. Была поставлена задача по выявлению различий в распределении ряда металлов - макроэлементов (Na, K, Ca, Mg) и микроэлементов (Fe, Cu, Zn, Mn, Ni, Co, Mo, Cr, Al, Sr, Pb, Cd, Bi, Ga, Li, Ti) между двумя типами мышечной ткани рыб из пресноводного водохранилища.

Материалы и методы

Ихтиологический материал был собран в июне 2016 г. в заливе Убей Красноярского водохранилища (55°06'59"с.ш., 91°37'44"в.д.) (Красноярское водохранилище..., 2008). Данный участок не имеет точечных источников загрязнения тяжелыми металлами и может рассматриваться в качестве фонового. Отлов рыб производили набором жаберных сетей с размером ячеи 30-70 мм (разрешение на вылов (добычу) водных биологических ресурсов № 24 2016 030454). Объектами исследования служили три массовых промысловых вида рыб: плотва, лещ и щука. После поимки рыб усыпляли в емкости, содержащей водную эмульсию гвоздичного масла (Underwood et al., 2013). Измеряли абсолютную длину тела (TL, мм), массу (W, г), снимали чешую для последующего определения возраста (табл. 1). С каждой рыбы пластиковым ножом отбирали пробы мышечной ткани двух типов: белую мускулатуру - из эпаксиальных миомеров в районе спинного плавника; красную мускулатуру - латеральный пласт мышц между эпаксиальными и гипоксиальными миомерами вдоль всего тела (Bosch et al., 2016b) (рис. 1). Сырая масса образцов мускулатуры варьировала в пределах 3-5 г.

Таблица 1. Биометрические параметры исследованных рыб

Table 1. Biometric parameters of the fishes

Примечание: TL - абсолютная длина тела, W - масса тела.

Рис. 1. Распределение белой (1) и красной (2) мышечной ткани в различных участках тела рыбы: а - район грудных плавников; б - район спинного плавника; в - район анального плавника. Пунктиром отмечен участок отбора образцов мышечной ткани

Fig. 1. Distribution of white (1) and red (2) muscle types in the axial musculature in three body regions: a - pectoral fin region; б - dorsal fin region; в - anal fin region. The dotted line marks the sampling site

В лабораторных условиях пробы предварительно высушивали до постоянной массы при температуре 105 ^oC, затем измельчали до однородной консистенции в агатовой ступке. Навеску 0,2 г сухих мышц озоляли в 3 мл смеси азотной и хлорной кислот (HNO₃:HClO₄, 1:1) нагреванием на лабораторной плитке и упариванием до влажных солей. Озоленные пробы переносили в полипропиленовые пробирки и добавляли 14 мл деионизированной воды (18 МОм) с последующим разведением еще в 5-7 раз, т.е. минерализованные образцы разбавляли до 70-98 мл деионизированной водой. Определение содержания элементов проводили с помощью эмиссионного спектрометра с индуктивно-связанной плазмой (ИСП) iCAP 6300 Duo (ThermoScientific, Великобритания). В качестве внутреннего стандарта использовали раствор Sc (5 мг/л, Scandium Standard for ICP, Fluka, Швейцария). Калибровочные растворы готовили разведением муль- тиэлементных стандартов «ICP multi-elements solutions» IV и XVI фирмы Merck (Германия). Анализ включал также измерение холостых проб, выпаренных на плитке и разведенных в том же объеме воды, что и анализируемые пробы. Подробное описание методики анализа и условий измерения приведены в работе (Anishchenko et al., 2017). Контроль качества анализа осуществляли путем измерения стандартного образца состава мышечной ткани байкальского окуня (Бок-2, ГСО № 90552008, Институт геохимии им. Виноградова, Иркутск). Было определено содержание 20 металлов - Na, K, Ca, Mg, Al, Bi, Cd, Co, Cr, Cu, Fe, Ga, Li, Mn, Mo, Ni, Pb, Sr, Ti, Zn.

Для полученных значений содержания металлов (мкг/г сухой массы) в двух типах мышечной ткани рассчитывали среднее арифметическое (X) и стандартную ошибку (SE). Поскольку тип распределения содержания металлов во многих случаях отличался от нормального (по критерию Шапиро-Уилка), сравнение средних значений концентраций металлов в красной и белой мускулатуре для каждого вида проводили с помощью U-критерия Манна-Уитни. Все статистические расчеты выполнены в программе PAST 3.24 (Hammer et al., 2001).

Результаты

Общей чертой распределения металлов в мышечной ткани исследованных видов явилось существенное преобладание металловмакроэлементов, среди которых во всех случаях доминировал K, превышая содержание других элементов на порядок и более (табл. 2, рис. 2). Позиции прочих макроэлементов - Ca, Na и Mg - варьировали в зависимости от вида рыбы и типа тканей. Среди металловмикроэлементов наибольшим содержанием характеризовались Fe, Zn и Al. Далее в том или ином порядке следовали Cu, Ti, Mn и Sr. Наименьшие концентрации в сухой массе мышц отмечены для лития и кадмия. Исключение составили ткани белой мускулатуры леща, в которых минимальное содержание было характерно для свинца и кобальта (рис. 2). металл плотва лещ щука

Статистически значимые различия (p<0,05; U-критерий Манна-Уитни) между красными и белыми мышцами выявлены для 11 из 20 исследованных металлов (табл. 2).

Плотва, белые мышцы

Рис. 2. Распределение металлов (в порядке убывания их концентраций) в мышечных тканях рыб Красноярского водохранилища (* - ниже предела обнаружения)

Fig. 2. The distribution of metals (in descending order of concentrations) in the muscle tissue of fishes from the Krasnoyarsk reservoir (* - below the detection limit)

Содержание калия, магния и кальция было выше в белой мускулатуре (за исключением щуки); натрий в большей степени концентрировался в красной мускулатуре. Для трех микроэлементов установлено достоверно более высокое содержание в красных мышцах по сравнению с белыми: в 2 раза (Zn), 3-5 раз (Fe) и 5-7 раз (Cu). Содержание кобальта и лития у всех рыб было выше в красной мускулатуре, но различия были достоверны только у одного из изученных видов. Тенденция, хотя и недостоверная, большего накопления Al, Cd, Mn, Ni, Ti в красной мускулатуре по сравнению с белой была выявлена у всех трех видов рыб. Из всех исследованных тяжелых металлов не удалось обнаружить ни одного элемента, содержание которого было бы выше в белой мускулатуре у всех рыб. Различия в содержании некоторых металлов, а именно свинца и стронция, имели видоспецифичный характер, т.е. данные металлы в большей степени накапливались в красных либо белых мышцах в зависимости от вида рыб.

Обсуждение результатов

Полученные результаты свидетельствуют о принципиальных различиях в накоплении некоторых металлов (Na, K, Ca, Mg, Cu, Fe, Zn), относящихся к макро - и микроэлементам, разными мышечными тканями пресноводных рыб. Особенности их распределения, очевидно, отражают фундаментальные различия в функционировании красной и белой мускулатуры, поскольку все они относятся к эссенциальным элементам. Оценка содержания неэссенциальных элементов (металлов) в мускулатуре рыб Красноярского водохранилища не выявила статистически значимых различий между двумя типами мышечной ткани. Тем не менее, с учетом отмеченных тенденций к более интенсивному накоплению в красной мускулатуре данной группы элементов, особенно опасных экотоксикантов (Pb, Cd), проверка гипотезы об их избирательном накоплении разными видами тканей требует дальнейших исследований. Отметим, что район исследования не имеет точечных источников загрязнения и в рамках данной работы рассматривается как фоновый.

Данные о распределении металловмакроэлементов (Na, K, Ca, Mg) в красных и белых мышцах получены ранее только для морских рыб. В большей части работ авторами не были выявлены достоверные различия по этим элементам (Thurston, MacMaster, 1960; Joseph, 1967; Ashoka et al., 2011). В ряде случаев обнаружены исключения для каждого из указанных металлов, однако их соотношение в двух типах мускулатуры редко превышало 1:2 (Goldberg, 1962; Karunarathna, Attygalle, 2009; Albrecht-Ruiz, Salas-Maldonado, 2015). При этом тот или иной элемент мог преобладать как в красной, так и в белой мускулатуре (Goldberg, 1962; Karunarathna, Attygalle, 2009; Albrecht-Ruiz, Salas-Maldonado, 2015). Характерным примером противоречивости данных по макроэлементам являются результаты исследования малого восточного тунца Euthynnus affinis (Cantor, 1849). Так, в работе Mukundan et al. (1979) химический состав мускулатуры данного вида характеризуется преобладанием калия в красной мускулатуре, в то время как Karunarathna и Attygalle (2009) отмечают преобладание указанного металла в белой мускулатуре. В исследованных нами видах пресноводных рыб Красноярского водохранилища K преобладает в белой мускулатуре, тогда как Na - в красной, при этом статистически достоверные отличия отмечены для плотвы и леща по калию, для леща и щуки по натрию (табл. 2). Более последовательны данные по содержанию в мускулатуре магния. В опубликованных работах содержание данного металла, как правило, одинаково для двух типов мускулатуры (Goldberg, 1962; Karunarathna, Attygalle, 2009; Ashoka et al., 2011) либо незначительно выше в белой мускулатуре (не более чем в два раза) (Karunarathna, Attygalle, 2009; Albrecht-Ruiz, Salas-Maldonado, 2015). У изученных пресноводных видов рыб Красноярского водохранилища отмечено более высокое содержание магния в белой мускулатуре (табл. 2).

Таблица 2. Содержание металлов (X±SE) в белой и красной мускулатуре рыб Красноярского водохранилища, мкг/г сухой массы

Table 2. Metal contents (X±SE) in white and red muscles of fishes from the Krasnoyarsk reservoir, pg/g dry weight

Примечание: БМ - белая мускулатура, KM - красная мускулатура, U - значение критерия Манна-Уитни, р - уровень значимости, «н.о.» - ниже предела обнаружения. Жирным шрифтом выделены статистически достоверно различающиеся величины при р<0,05

Содержание железа в красной мускулатуре рыб Красноярского водохранилища в 3-5 раз превышало его содержание в белой мускулатуре. Данный факт связан, главным образом, с высоким содержанием железосодержащих белков - миоглобина и гемоглобина (Moyle et al., 2004; Ashoka et al., 2011). Полученные нами данные о распределении железа в мышечных тканях соответствуют сведениям из ранее опубликованных работ (Fujikawa, Naganuma, 1936; Alexander, 1955; Лисовская, Петкевич, 1968; Малькольм Лав, 1976). Впервые повышенное содержание железа в красной мускулатуре было косвенно отмечено в работе Peterson, Elvehjem (1928). Однако авторы данной работы определяли содержание Fe во всем объеме скелетной мускулатуры, впоследствии выделяя рыб, имеющих более темное и более светлое мясо. В дальнейшем содержание железа уже в дифференцированных типах мускулатуры было определено у роху Labeo rohita (Hamilton, 1822), дальневосточной сельди Sardinops sagax melanosticta (Temminck & Schlegel, 1846), крапчатого аргуса Scatophagus argus (Linnaeus, 1766), хамсы Engraulis encrasicolus (Linnaeus, 1758), черноморской сельди Alosa immaculata Bennett, 1835 и других представителей морской и пресноводной ихтиофауны (Fujikawa, Naganuma, 1936; Alexander, 1955; Лисовская, Петкевич, 1968; Малькольм Лав, 1976). При этом соотношение концентраций железа в красной и белой мускулатуре у пресноводных видов составляет 2:1-6:1, у морских в среднем 2:1-8:1 (табл. 3). Исключение - перуанский анчоус Engraulis ringens Jenyns, 1842, содержание железа в красной мускулатуре которого более чем в 20 раз превышает содержание в белой (Albrecht-Ruiz, Salas-Maldonado, 2015).

Содержание меди в красной мускулатуре большинства видов рыб также превышало таковое в белой. Исключение составляют кла- риевый сом и скумбриевидный тунец Auxis rochei (Risso, 1810) (Karunarathna, Attygalle, 2009; Chaijan et al., 2013). В мускулатуре представителей ихтиофауны Красноярского водохранилища содержание меди в красных мышцах было в 5-7 раз выше, чем в белых. Согласно имеющимся в литературе данным, соотношение содержания меди в красной и белой мускулатуре варьирует в значительной степени (от 2:1 до 80:1) как у морских, так и у пресноводных видов.

Содержание цинка, как правило, выше в красной мускулатуре. Соотношение концентраций данного элемента в двух типах мышечной ткани не превышает 6:1 и, по-видимому, не имеет различий у морских и пресноводных видов рыб. Исключение из этой закономерно - сти демонстрируют морские виды Thunnus albacares (Bonnaterre, 1788) и Liza saliens (Risso, 1810), белая мускулатура которых содержит в 1,5 раза больше цинка, чем красная (Goldberg, 1962; Ebrahimzadeh et al., 2011).

Различия в содержании меди и цинка в двух типах мускулатуры ряд авторов связывает со специфичным составом белков и ферментов, предполагая важное биологическое значение высоких концентраций этих металлов в красной мускулатуре (Carpene et al., 1990, 1998). Также различие в содержании указанных элементов в красной и белой мускулатуре может быть обусловлено раз- витой сетью капилляров в красной мускулатуре (Moyle et al., 2004). Эритроциты и плазма крови рыб, как правило, характеризуются высоким содержанием медь- и цинксодержащих ферментов - церрулоплазми- на, карбоангидразы, оксидоредуктазы и др. (Мур, Рамамурти, 1987; Bury, Grosell, 2003; Esbaugh et al., 2004; Янович, Янович, 2014). Следует отметить, что медь, как и железо, относится к прооксидантным металлам. Соответственно, чем выше содержание данного металла в мышечной ткани, тем интенсивнее происходит окисление липидов в этом типе мускулатуры (Undeland et al., 1998; Chaijan et al., 2013).

Таблица 3. Соотношение содержания некоторых металлов в белой и красной мускулатуре рыб

Table 3. The ratios of the contents of some metals in white and red muscles of fishes

Примечание: соотношения металлов в тканях приведены в расчете на сухую массу, за исключением данных, отмеченных *.

Распределение стронция в двух типах осевой мускулатуры изучено в меньшей степени и представлено в работах Nicolaus et al. (2016), Ashoka et al. (2011) и Goldberg (1962), при этом во всех случаях количество стронция в красной мускулатуре было выше, чем в белой. Исследования названных авторов проведены исключительно на морских видах рыб. В нашей работе у плотвы отмечено достоверно более высокое содержание стронция в белой мускулатуре. Стронций известен своей способностью замещать кальций в физиологических процессах организмов. Коэффициент накопления Sr у пресноводных рыб выше, чем у морских, так как содержание стронция в организме рыб обратно пропорционально содержанию кальция в воде. Хищные рыбы обычно характеризуются более низким уровнем содержания стронция (Wood et al., 2012b). Высокое содержание кобальта в красной мускулатуре леща и щуки из Красноярского водохранилища, по-видимому, объясняется повышенным содержанием витамина B₁₂ в данном типе мышечной ткани (Brskkan, 1956).

Заключение

В результате проведенных исследований выявлены значимые различия между красной и белой осевой мускулатурой трех пресноводных видов рыб по содержанию Na, K, Ca, Mg, Cu, Fe, Zn. Различия в распределении микроэлементов (Cu, Fe, Zn) аналогичны таковым у морских рыб и связаны с особенностями функционирования красной и белой мускулатуры. Распределение макроэлементов (Na, K, Ca, Mg) в разных типах мышечной ткани, впервые полученное для пресноводных рыб, имело относительно похожий характер для всех исследованных видов (плотва, лещ, щука). Содержание калия, магния и кальция (за исключением щуки) было выше в белой мускулатуре; Na в большей степени концентрировался в красной мускулатуре. Оценка возможности избирательного накопления опасных, неэссенциальных металлов красной мускулатурой требует дополнительных исследований в условиях загрязненных вод или в эксперименте.

Список литературы / References

1. Красноярское водохранилище: мониторинг, биота, качество вод (2008) Красноярск, Сибирский федеральный университет, 538 с. [Krasnoyarsk water reservoir: monitoring, biota, water quality (2008) Krasnoyarsk, Siberian Federal University, 538 p. (in Russian)]

2. Лисовская В.И., Петкевич Т.А. (1968) Биохимический состав мышц некоторых черноморских рыб. Рыбное хозяйство, 9: 65-66 [Lisovskaya V.I., Petkevich T.A. (1968) Biochemical composition of the muscles of some fishes of the Black Sea. Fisheries [Rybnoe hozyaystvo], 9: 65-66 (in Russian)]

3. Малькольм Лав Р (1976) Химическая биология рыб. М., Пищевая промышленность, 349 с. [Malcolm Love R. (1976) The chemical biology of fishes. Moscow, Pishchevaya promyshlennost, 349 p. (in Russian)]

4. Марченко А.Л., Христофорова Н.К., Чернова Е.Н. (2006) Содержание тяжелых металлов в мышцах красноперок Южного Приморья. Известия ТИНРО, 146: 276-282 [Marchenko A.L., Khristoforova N.K., Chernova E.N. (2006) Content of heavy metals in muscles of eastern redfins in the southern Primorye. Transactions of the Pacific Research Institute of Fisheries and Oceanography [Izvestiya TINRO], 146: 276-282 (in Russian)]

5. Мур Д.В., Рамамурти С. (1987) Тяжелые металлы в природных водах. М., Мир, 287 с. [Moore J.W., Ramamoorthy S. (1987) Heavy metals in natural waters. Moscow, Mir, 287 p. (in Russian)]

6. Патин С.А., Морозов Н.П. (1981) Микроэлементы в морских организмах и экосистемах. М., Легкая и пищевая промышленность, 152 с. [Patin S.A., Morozov N.P. (1981) Trace elements in marine organisms and ecosystems. Moscow, Legkaya i pishchevaya promyshlennost, 152 p. (in Russian)]

7. Янович Н.Е., Янович Д.О. (2014) Роль микроэлементов в жизнедеятельности прудовых рыб. Науковий вісник Львівського національного університету ветеринарної медицини та біотехнологій імені С.З. Ґжицького, 16 (2.2): 345-372 [Yanovych N.E., Yanovych D.O. (2014) Trace elements role in pond fishes vital functions. Scientific Messenger of LNU of Veterinary Medicine and Biotechnologies, 16 (2.2): 345-372 (in Ukrainian)]

8. Albrecht-Ruiz M., Salas-Maldonado A. (2015) Chemical composition of light and dark muscle of Peruvian anchovy (Engraulis ringens) and its seasonal variation. Journal of Aquatic Food Product Technology, 24 (2): 191-196

9. Alexander K.M. (1955) A comparison of the gross chemical composition of the red and white muscles in the two fishes, Scatophagus argus and Labeo rohita. Journal of Animal Morphology and Physiology, 1: 58-61

10. Anishchenko O.V., Sushchik N.N., Makhutova O.N., Kalachova G.S., Gribovskaya I.V., Morgun V.N., Gladyshev M.I. (2017) Benefit-risk ratio of canned pacific saury (Cololabis saira) intake: essential fatty acids vs. heavy metals. Food and Chemical Toxicology, 101: 8-14

11. Ashoka S., Peake B.M., Bremner G., Hageman K.J. (2011) Distribution of trace metals in a ling (Genypterus blacodes) fish fillet. Food Chemistry, 125 (2): 402-409

12. Bone Q. (1978) Locomotor muscle. Fish Physiology. Volume 7. Hoar W.S., Randall D.J. (eds.) New York, Academic Press, p. 361-424

13. Bosch A.C., O'Neill B., Sigge G.O., Kerwath S.E., Hoffman L.C. (2016a) Heavy metals in marine fish meat and consumer health: a review. Journal of the Science of Food and Agriculture, 96(1): 32-48

14. Bosch A.C., O'Neill B., Sigge G.O., Kerwath S.E., Hoffman L.C. (2016b) Mercury accumulation in Yellowfin tuna (Thunnus albacares) with regards to muscle type, muscle position and fish size. Food Chemistry, 190: 351-356

15. Brskkan O.R. (1956) Function of the red muscle in fish. Nature, 178 (4536): 747-748

16. Bury N., Grosell M. (2003) Iron acquisition by teleost fish. Comparative Biochemistry and Physiology Part C: Toxicology & Pharmacology, 135 (2): 97-105

17. Capelli R., Minganti V., Bernhard M. (1987) Total mercury, organic mercury, copper, manganese, selenium, and zinc in Sarda sarda from the gulf of Genoa. Science of the Total Environment, 63: 83-99

18. Carpene E., Cattani O., Serrazanetti G.P., Fedrizzi G., Cortesi P (1990) Zinc and copper in fish from natural waters and rearing ponds in Northern Italy. Journal of Fish Biology, 37 (2): 293-299

19. Carpene E., Martin B., Dalla Libera L. (1998) Biochemical differences in lateral muscle of wild and farmed gilthead sea bream (series Sparus aurata L.). Fish Physiology and Biochemistry, 19 (3): 229-238

20. Chaijan M., Klomklao S., Benjakul S. (2013) Characterisation of muscles from Frigate mackerel (Auxis thazard) and catfish (Clarias macrocephalus). Food Chemistry, 139(1-4): 414-419

21. Cheung K.C., Leung H.M., Wong M.H. (2008) Metal concentrations of common freshwater and marine fish from the Pearl River Delta, South China. Archives of Environmental Contamination and Toxicology, 54 (4): 705-715

22. Cronin M., Davies I.M., Newton A., Pirie J.M., Topping G., Swan S. (1998) Trace metal concentrations in deep sea fish from the North Atlantic. Marine Environmental Research, 45 (3): 225-238

23. Ebrahimzadeh M.A., Eslami S., Nabavi S.F., Nabavi S.M. (2011) Determination of trace element level in different tissues of the leaping mullet (Liza saliens, Mugilidae) collected from Caspian Sea. Biological Trace Element Research, 144(1-3): 804-811

24. Esbaugh A.J., Lund S.G., Tufts B.L. (2004) Comparative physiology and molecular analysis of carbonic anhydrase from the red blood cells of teleost fish. Journal of Comparative Physiology B- Biochemical Systemic and Environmental Physiology, 174(5): 429-438

25. Fujikawa K., Naganuma H. (1936) Chemical composition of sardine, Sardinia melanosticta (C and V) from Tyosen. 1. Comparative study on dark muscle and white muscle. Bulletin of the Japanese Society of Scientific Fisheries, 5: 95-102

26. Gheorghe S., Vasile G., Gligor C., Lucaciu I.E., Nita-Lazar M. (2017) Metallic elements (Cu, Zn, Ni and Mn) toxicity effects determination on a fresh water fish Cyprinus carpio (common carp) laboratory acclimatized. Revista de Chimie, 68 (8): 1711-1715

27. Goldberg E.D. (1962) Elemental composition of some pelagic fishes. Limnology and Oceanography, 7: 72-75

28. Golovanova I.L. (2008) Effects of heavy metals on the physiological and biochemical status of fishes and aquatic invertebrates. Inland Water Biology, 1(1): 93-101

29. Hammer 0., Harper D.A.T., Ryan P.D. (2001) PAST: Paleontological statistics software package for education and data analysis. Palaeontologia Electronica, 4(1): 4

30. Johnston I.A. (1981) Structure and function of fish muscle. Symposia of the Zoological Society of London, 48: 71-113

31. Joseph M.M. (1967) A histophysiological study of the red and white muscles of a migratory Hilsa ilisha and a non-migratory Hilsa toli fish. PhD thesis, University of Baroda, Baroda, India, 197 p.

32. Karunarathna K.A.A.U., Attygalle M.V.E. (2009) Mineral spectrum in different body parts of five species of tuna consumed in Sri Lanka. Vidyodaya Journal of Science, 14 (2): 103-111

33. Kojadinovic J., Potier M., Le Corre M., Cosson R.P., Bustamante P (2007) Bioaccumulation of trace elements in pelagic fish from the Western Indian Ocean. Environmental Pollution, 146(2): 548566

34. Luther P.K., Munro P.M.G., Squire J.M. (1995) Muscle ultrastructure in the teleost fish. Micron, 26(5): 431-459

35. Moyle P.B., Cech J.J. (2004) Fishes: an introduction to ichthyology. 5th Edition. Prentice-Hall, Upper Saddle River, 590 p.

36. Mukundan M.K., Arul James M., Radhakrishnan A.G., Antony P.D. (1979) Red and white meat of tuna (Euthynnus affinis). Their biochemical role and nutritional quality. Fishing Technology, 16: 77-82

37. Nicolaus E.E.M., Bendall V.A., Bolam T.P.C., Maes T., Ellis J.R. (2016) Concentrations of mercury and other trace elements in porbeagle shark Lamna nasus. Marine Pollution Bulletin, 112(1-2): 406410

38. Parks T.B., Rose E.R. (1933) The copper, iron, and manganese content of fish. The Journal of Nutrition, 6 (1): 95-98

39. Pena-Icart M., Rodrigues Pereira-Filho E., Lopes Fialho L., Nobrega J.A., Alonso-Hernandez C., Bolanos-Alvarez Y., Munoz-Caravaca A., Pomares-Alfonso M.S. (2017) Study of macro and microelements in fish from the Cienfuegos Bay. Relationship with its content in sediments. Environmental Monitoring and Assessment, 189(9): 427

40. Peterson W.H., Elvehjem C.A. (1928) The iron content of plant and animal foods. Journal of Biological Chemistry, 78: 215-223

41. Sanger A.M., Stoiber W. (2001) Muscle fiber diversity and plasticity. Fish physiology: muscle development and growth. Johnston I.A. (ed.) Academic Press, San Diego, San Francisco, New York, Boston, London, Sydney, Tokyo, p. 187-250

42. Svendsen J.C., Tirsgaard B., Cordero G.A., Steffensen J.F. (2015) Intraspecific variation in aerobic and anaerobic locomotion: gilthead sea bream (Sparus aurata) and Trinidadian guppy (Poecilia reticulata) do not exhibit a trade-off between maximum sustained swimming speed and minimum cost of transport. Frontiers in Physiology, 6: 43

43. Thurston C.E., MacMaster P.P. (1960) Variations in chemical composition of different parts of halibut flesh. Food Research, 25(2): 229-236

44. Undeland I., Ekstrand B., Lingnert H. (1998) Lipid oxidation in herring (Clupea harengus) light muscle, dark muscle, and skin, stored separately or as intact fillets. Journal of the American Oil Chemists' Society, 75 (5): 581-590

45. Underwood W., Anthony R., Gwaltney-Brant S., Poison A.S.P.C.A., Meyer R. (2013) AVMA guidelines for the euthanasia of animals. American Veterinary Medical Association, Schaumburg, IL, USA, 102 p.

46. Wood C.M., Farrell A.P., Brauner C.J. (2012a) Homeostasis and toxicology of essential metals. Fish physiology, Volume 31 A. Academic Press, 509 p.

47. Wood C.M., Farrell A.P., Brauner C.J. (2012b) Homeostasis and toxicology of non-essential metals. Fish physiology, Volume 31 B. Academic Press, 500 p.

48. Journal of Siberian Federal University. Biology 2019 12(4): 366-384

Размещено на Allbest.ru