Изменчивость количественных и качественных признаков Populusх sibirica

Размещено на http://www.allbest.ru/

Изменчивость количественных и качественных признаков Populusх sibirica

B.V. Proshkin, A.V. Klimov

Цель настоящей работы - выявить уровень фенотипического разнообразия морфологических признаков листьев Populusх sibirica, в том числе качественных признаков-фенов. Для выявления вариабельности авторами было обследовано 90 деревьев, на которых были обмерены 1350 листьев в зеленых насаждениях городов Новосибирска, Новокузнецка и Бердска. При анализе качественных признаков морфологическими маркерами выбраны: опушение листа, развитие базальных желез, форма листовой пластинки, ее основания и верхушки. Проведенные исследования выборок Р. х 5!Ыг!СО показали, что для него характерна очень низкая и низкая вариабельность количественных признаков листа, преобладание листовых пластинок яйцевидной формы и листьев с развитыми базальными железками (78-89%). Близкие показатели усредненной эндогенной и индивидуальной изменчивости отражают его культурное происхождение. Вероятно, Р. х 5!Ыг!са в Сибирском регионе представляет собой несколько клонов, отобранных из одной гибридной семьи. Ряд изученных морфологических качественных признаков листа, отличающихся отсутствием эндогенной изменчивости, можно отнести к фенам: форму верхушки и форму основания листовой пластинки, а также характер развития опушения. Самым спорным вопросом в происхождении Р. X 5!Ыг!СО остается наличие в основании листовой пластинки базальных желез.

Ключевые слова: Рори1и5, гибридизация, культивары, морфологические признаки, изменчивость.

Сведения об авторах / About the authors

Прошкин Борис Владимирович - аспирант кафедры селекции, генетики и лесоводства агрономического факультета, Новосибирский государственный аграрный университет

Климов Андрей Владимирович - кандидат биологических наук; заместитель директора по научной работе, ООО ИнЭкА-консалтинг, г. Новокузнецк Кемеровской обл.

Variability

of quantitative and qualitative characteristics of Populusx sibirica

G.V. Krylov& G.V. Grig. ex A.K. Skvortsov

The purpose of this work is to identify the level of phenotypic diversity of the morphological features of Populus x sibirica leaves, including qualitative signs- phenes. To reveal the variability, the authors examined 90 trees, on which 1,350 leaves were measured in the green areas of the cities of Novosibirsk, Novokuznetsk and Berdsk. When analyzing the qualitative features, there were selected the following morphological markers: leaf pubescence, development of basal glands, leaf form, its base and apex. The conducted studies of P. x sibirica samples showed that it is characterized by very low and low variability of the quantitative traits of a leaf. Leaf-shaped ovoid plates and leaves with developed basal glands (78-89%) are predominant. Close indicators of averaged endogenous and individual variability reflect its cultural origin. Probably, P. x sibirica in the Siberian region consists of several clones selected from the same hybrid family. A number of studied morphological qualitative features of a leaf, which are distinguished by the absence of endogenous variability, can be attributed to phenes: the shape of the apex and the shape of the base of the lamina, as well as the nature of the development of pubescence. The most controversial issue in the origin of P. x sibirica remains the presence of basal glands at the base of the leaf blade.

Key words: Populus, hybridization, cultivars, morphological features, variability.

AndreyV. Klimov- PhD in Biology; deputy director for scientific work, InEcA- Consulting LLC, Novokuznetsk, Kemerovo region

Boris V. Proshkin- graduate student at the Department of Breeding, Genetics and Forestry of the Faculty of Agronomy, Novosibirsk State Agrarian University

Populus X sibirica (тополь сибирский) - сложный гибрид, возникший в результате скрещивания видов секций AigeirosLunellи TacamahacaMill. Его точное происхождение остается не известным [Адвентивная флора..., 2012; Климов и др., 2018; Костина и др., 2018].

Морфологические особенности и гибридная природа происхождения таксона уже рассматривались авторами в ряде работ, как и его отличия от P. bal- samifera L. с которым он ранее отождествлялся [Прошкин, Климов, 2017а; Климов и др., 2018; Климов, Прошкин, 2018а]. P.х sibiricaшироко распространен в озеленении и защитном лесоразведении в Сибири и за ее пределами [Бакулин, 1990]. Последнее нередко приводит к контакту его насаждений с популяциями местных видов, обеспечивая тем самым возможности проникновения экзотических генов в природные генофонды. Факты спонтанной гибридизации P.х sibiricaс P. nigra L. неоднократно фиксировались в регионе [Костина и др., 2016, 2018; Прошкин, Климов, 2017а].

В ходе полевых исследований, проведенных в 2016-2018 гг. на нарушенных участках на территории Кемеровской области, авторами были выявлены многочисленные очаги антропогенной гибридизации P.х sibiricaс P. nigraи отдельные - с аборигенным P. laurifoliaLedeb. (г. Мыски) и культивируемым P. suaveolens Fisch. (г. Кемерово).

Изучение любой зоны гибридизации, безусловно, базируется на данных об изменчивости родительских таксонов. Как мы уже отмечали ранее, важнейшими признаками выявления гибридов, возникших в результате скрещивания видов секций Aigeirosи Tacamahaca,являются дифференциация побегов кроны, морфология листа и особенности петиолярной анатомии [Прошкин, Климов, 2018; Климов, Прошкин, 2018б]. Однако идентификация и описание возникающих в ходе наблюдаемых спонтанных скрещиваний гибридов затрудняется отсутствием данных о вариабельности морфологии листьев P.х sibirica.

Цель настоящей работы - выявить уровень фенотипического разнообразия морфологических признаков листьев P.х sibirica,в том числе качественных признаков-фенов.

тополь сибирский морфологический признак

Материалы, методы и район проведения исследования

Для выявления вариабельности Populusх sibiricaавторами были обследованы зеленые насаждения городов Новосибирска, Новокузнецка (Кемеровская обл.) и Бердска (Новосибирская обл.). В каждом с 30 ран-домизированно отобранных репродуктивно зрелых деревьев, с южной стороны средней части кроны, проводился сбор гербарного материала. С каждой особи отбиралось по 15 полностью развитых, неповрежденных листьев, только со средней части укороченных побегов [Прошкин, Климов, 2017б]. Всего было обследовано 90 деревьев, на которых были обмерены 1350 листьев.

На каждом листе были изучены следующие морфометрические признаки.

Основные:L - длина листовой пластинки (мм); D - максимальная ширина листовой пластинки (мм); Р - длина черешка (мм); А - расстояние между самой широкой частью листовой пластинки и ее основанием (мм).

Производные:P/L - длина черешка / длина листовой пластинки; D/L - максимальная ширина листовой пластинки / длина листовой пластинки; A/L - расстояние между самой широкой частью листовой пластинки и ее основанием / длина листовой пластинки.

Измерения основных морфометрических признаков проводились с помощью программы «Axio Vision 4.8.2» [ZEISS, 2018]. Графическое представление и статистическую обработку всех полученных данных проводили с помощью программ Excel и IBM SPSS Statistics 23.0 software [IBM..., 2018]. Анализ вариабельности исследованных признаков проводился на разных иерархических уровнях выборки в пределах каждой особи (эндогенная изменчивость) и в пределах пробной площади (индивидуальная). При этом рассчитывали основные параметры описательной статистики: среднюю арифметическую ( х ), ее ошибку (m), максимальное и минимальное значение, стандартное отклонение (с) и коэффициент вариации (CV,%). Для проверки различий в морфологии использовали дисперсионный анализ ANOVA, приняв за критичный уровень значимость р< 0,001 [Гласс, Стенли, 1976; Ивантер, Коросов, 2003]. Оценку уровней изменчивости признаков осуществляли по эмпирической шкале С.А. Мамаева (1972).

При анализе качественных признаков в качестве морфологических маркеров выбраны: опушение листа, развитие базальных желез, форма листовой пластинки, ее основания и верхушки.

Степень развития трихом и базальных желез (экстрафлоральные нектарники в основании листовой пластинки) исследовалась с помощью стереоскопического микроскопа МБС-10 (ЛЗОС, Россия) при увеличении 16,3х.

Определение формы листовой пластинки проводили, используя диапазоны отношения А/L, установленные ранее: <0,25 - треугольная; 0,25-0,35 - яйцевидно-треугольная; 0,35-0,45 - яйцевидная; 0,45-0,65 - эллиптическая; >0,65 - обратнояйцевидная [Климов, Прошкин, 2018в]. Форму основания и верхушки определяли по атласу авторства Ал.А. Федорова, М.Э. Кирпичникова М.Э., З.Т. Артюшенко (1956).

Для оценки изменчивости использовали обобщенные показатели, предложенные Л.А. Животовским (1991) и В.П. Путенихиным с соавторами (2004). Анализ разнообразия качественных признаков, удовлетворяющих критериям фена, проводили согласно методическим рекомендациям, разработанным А.И. Видякиным (2004).

Результаты

Проведенные исследования количественных признаков листа показали, что изученные выборки из зеленых насаждений городов Новосибирска, Новокузнецка и Бердска достоверно отличаются только по двум признакам: Р - длине черешка и индексу P/L (табл. 1). В целом вариабельность всех исследованных признаков во всех выборках очень низкая или низкая. Очень мало варьируют индексы D/L и A/L, отражающие изменчивость формы листовой пластинки. На среднем уровне варьировала только длина черешка.

Таблица 1 Изменчивость морфометрических признаков листа Populus* sibirica [The variability of morphometric characteristics of the sheet Populus * sibirica]

Примечание. L - длина листовой пластинки, мм; D - максимальная ширина листовой пластинки, мм; Р - длина черешка, мм; А - расстояние между самой широкой частью листовой пластинки и ее основанием, мм.

[Note: L is the length of the leaf blade (mm); D is the maximum width of the leaf blade (mm); P - petiole length (mm); A is the distance between the widest part of the leaf blade and its base (mm).]

Уровни усредненной эндогенной и индивидуальной изменчивости в изученных насаждениях относительно близки (табл. 2), что резко отличает Populusх sibiricaот аборигенных видов Populus.В частности,

у Populusnigraи P. laurifoliaуровень индивидуальной изменчивости в 1,5-2 раза выше эндогенной, что наблюдается как по отдельным признакам, так и обобщающим коэффициентам [Климов, Прошкин, 2018 г].

Таблица 2. Уровни изменчивости количественных признаков листьев [Levels of variability of leaf quantification]

Примечание.CV_3H - усредненный коэффициент эндогенной изменчивости; СУ_ин - наблюдаемый коэффициент индивидуальной вариации, непосредственно установленный для каждой выборки.

[Note. CV^ - averaged coefficient of endogenous variability; CV^ is the observed coefficient of individual variation, directly established for each sample.]

На эндогенном уровне у Р. х 8[Ътса отсутствует изменчивость по трем из рассматриваемых качественных признаков листа: форме верхушки, форме основания листовых пластинок и опушению листа. На укороченных побегах в средней части кроны у всех листьев одного дерева всегда выражена только одна форма верхушки и основания листовой пластинки: верхушка всегда заостренная, основание округленноклиновидное. Во всех изученных насаждениях резко преобладали особи с опушенными черешками и листовыми пластинками (табл. 3).

Таблица 3Встречаемость качественных признаков в насаждениях по несмещенной оценке частот (p± S) [Occurrence of qualitative signs in plantations by unbiased frequency estimation (p ± ^Sp)]

В.Т. Бакулин (2007), отмечал, что размер и морфологические признаки листьев тополя варьируют не только у разных особей в популяции, но на разных частях кроны одного дерева. Поэтому привлечение для биометрического анализа разнокачественного материала может дать результат, совершенно неприемлемый для сравнительных исследований. Проведенные предварительные обследования также показали значительный размах вариабельности в кроне, особенно сильно отличаются от типичных листья нижних ветвей [Прошкин, Климов, 20176]. Поэтому анализ эндогенной, как и других форм изменчивости, у видов Populusследует проводить только с привлечением листьев укороченных побегов средней части кроны.

В целом во всех трех исследованных выборках P. х sibiricaбольшинство морфометрических признаков на эндогенном уровне характеризуются преимущественно низким уровнем изменчивости, что свидетельствует о значительном генетическом контроле. Особенно это касается признаков, определяющих форму листовой пластинки (D/L и A/L), поэтому, несмотря на кажущуюся высокую вариабельность последней, в пределах кроны всегда преобладает одна [Климов, Прошкин, 2018в]. Сходные результаты наблюдались авторами и при изучении эндогенной изменчивости в природных популяциях P. nigra, P. laurifoliaи P.х jrtyschensis.Следовательно, данные признаки могут служить ключевыми при оценке фенотипической изменчивости на внутри- и межпопуляционном уровнях.

Относительно высокой изменчивость в пределах особи отличается длина черешка.

Черешок играет важную роль в ориентации пластинки по отношению к источнику света, именно неравномерность его роста (длины) обеспечивает важнейший адаптационный механизм растения - листовую мозаику. Вероятно, с эти связано наличие различий по данному признаку.

Низкие уровни индивидуальной изменчивости, наблюдаемые во всех выборках P.х sibirica, на наш взгляд, показывают незначительность генотипических различий между особями. Это подтверждает представления о том, что тополь сибирский отобран в культуре и, следовательно, должен отличаться невысоким разнообразием [Климов и др., 2018]. В Сибири он представлен, вероятно, несколькими клонами, по меньшей мере, одним мужским и одним женским, отобранными из одной гибридной семьи как гибридный сорт или культивар, хотя и отождествленный с P. balsamifera. При этом его подлинное происхождение остается неясным. Увы, такая картина наблюдается и по многим другим сортам тополя в силу утраты селекционных документов, отбора в культуру неизвестного происхождения гибридных растений по хозяйственно ценным признакам и не только в России [Климов и др., 2018].

В изменчивости качественных признаков листа у Populusх sibiricaпрослеживаются те же закономерности, что и у изученных ранее P. nigra, P. laurifoliaи P.х jrtyschensis:отсутствие эндогенной изменчивости по форме верхушки, форме основания листовых пластинок и опушению листа, которые можно рассматривать как фены. А также резкое преобладание в пределах особи одной формы листовой пластинки, в данном случае -яйцевидной.

Варьирование на индивидуальном уровне признака опушения, вероятно также отражает наличие нескольких клонов в насаждениях региона.

Самым спорным вопросом в происхождении P.х sibiricaостается наличие в основании листовой пластинки базальных желез. Последние представляют собой экстрафлоральные нектарники, секреты которых привлекают муравьев, обеспечивающих защиту молодых листьев тополей от фитофагов [Escalante-Perez et al., 2012]. У видов секций Aigeirosи Tacamahacaбазальные железки выражены только у P. del- toides Marshall, P. balsamiferaи P. trichocarpa Torrey & A. Gray [Eckenwalder, 2010]. Это позволило нам предполагать участие в образовании P.х sibiricaодного из последних видов. Однако, как показали исследования М.В. Костиной с соавторами (2018), базальные железы встречаются и у P. suaveolens.

Заключение

Проведенные исследования выборок Р. х sibirica из трех городов Сибири показали, что данный таксон характеризуется низкой изменчивостью количественных признаков листа, наличием среди качественных ряда признаков, отвечающих критериям фена. Самым спорным вопросом в происхождении Р. х яЬЬтса остается наличие в основании листовой пластинки базальных желез.

Выводы

Для P.х sibiricaхарактерна очень низкая и низкая вариабельность количественных признаков листа, особенно индексов D/L и A/L, отражающих изменчивость формы листовой пластинки.

1. Усредненные показатели эндогенной и индивидуальной изменчивости в изученных насаждениях относительно близки, что резко отличает P.х sibiricaот аборигенных видов Populus.Это показывает незначительность генотипических различий между особями в насаждениях и отражает культурное происхождение тополя сибирского. Вероятно,

Populus x sibiricaпредставляет собой несколько клонов, отобранных из одной гибридной семьи, что, в частности, подтверждается наличием женских и мужских растений, а также варьированием признака опушения на индивидуальном уровне.

2. Ряд изученных морфологических признаков листа, отличающихся отсутствием эндогенной изменчивости, можно отнести к фенам: форму верхушки и форму основания листовой пластинки, а также характер развития опушения.

Библиографический список / References

тополь сибирский морфологический признак

1. Адвентивная флора Москвы и Московской области / Майоров С.Р., Бочкин В.Д., Насимович Ю.А., Щербаков А.В. М., 2012. [Mayorov S.R., Bochkin V.D., NasimovichYu.A., Shcherbakov A.V. Adventivnaya flora MoskvyiMoskovskoyoblasti [Adventive flora of Moscow and the Moscow region].Moscow, 2012.]

2. Бакулин В.Т. Интродукция и селекция тополей в Сибири. Новосибирск, 1990. [BakulinV.T. Introduktsiya i selektsiyatopolya v Sibiri [Introduction and selection of poplars in Siberia].Novosibirsk, 1990.]

3. Бакулин В.Т. Тополь черный в Западной Сибири. Новосибирск, 2007. [Bakulin V.T. Topol' chernyi v ZapadnoiSibiri [Black poplar in Western Siberia].Novosibirsk, 2007.]

4. Банаев Е.В., Шемберг М.А. Ольха в Сибири и на Дальнем Востоке России (изменчивость, таксономия, гибридизация). Новосибирск, 2000. [BanayevYe.V., Shemberg M.A. Ol'kha v SibiriinaDal'nemVostokeRossii (izmenchivost', taksonomiya, gibridizatsiya) [Alder in Siberia and the Far East of Russia (variability, taxonomy, hybridization)]. Novosibirsk, 2000.]

5. Видякин А.И. Методические рекомендации по выделению фенов лесных древесных растений (на примере сосны обыкновенной (Pinussylvestris L.)). Воронеж, 2004. [Vidyakin A.I. Metodicheskiyerekomendatsiipovydeleniyufenovlesnykhdrevesnykhrasteniy (naprimeresosnyobyknovennoy (Pinussylvestris L.)) [Methodical recommendations on the allocation of forest trees (Pinussylvestris L.)]. Voronezh, 2004.]

6. Гласс Дж., Стэнли Дж. Статистические методы в педагогике и психологии. М., 1976. [Glass G., Stanley J. Statisticheskiyemetody v pedagogike i psikhologii[Statistical methods in education and psychology].Moscow, 1976.]

7. Животовский Л.А. Популяционная биометрия. М., 1991. [Zhivotovskiy L.A. Populyatsionnayabiometriya [Population biometry].Moscow, 1991.]

8. Ивантер Э.В., Коросов А.В. Введение в количественную биологию: Учебное пособие. Петрозаводск, 2003. [Ivanter E.V., Korosov A.V. Vvedeniye v kolichestvennuyubiologiyu [Introduction to quantitative biology]. Textbook.Petrozavodsk, 2003.]

9. Климов А.В., Прошкин Б.В. Populus x sibirica:проблемы и перспективы исследования // Проблемы ботаники Южной Сибири и Монголии: Сб. научных ст. по материалам XVII Международной научно-практической конференции (Барнаул, 24-27 мая 2018 г.). Барнаул, 2018a. С. 204-207. [Klimov A.V., Proshkin B.V. Populus x sibirica: Problems and research prospects. Problems of Botany of South Siberia and Mongolia.Proceedings of the 17h International Scientife and Practical Conference.Barnaul, 2018a. Pp. 204-207.]

10. Климов А.В., Прошкин Б.В. Использование анатомо-топографической структуры листовых черешков и расположения устьиц для идентификации видов секции Tacamahacaрода Populus// Растительный мир Азиатской России.

11. 20186. № 4 (32). С. 30-36. [Klimov A.V., Proshkin B.V. Using the anatomical and topographical structure of leaf stalks and stomata for identifying species of the Tacamahaca section of the genus Populus. Bulletin of Central Siberian Botanical Garden. 20186. № 4 (32). Pp. 30-36.]

12. Климов А.В., Прошкин Б.В. Фенетический анализ Populusnigra, P. laurifoliaи P. x jrtyschensisв зоне гибридизации // Вавиловский журнал генетики и селекции. 2018в. № 4. С. 468-475. [Klimov A.V., Proshkin B.V. Phenetic analysis of Populusnigra, P. laurifolia and P. x jrtyschensis in natural hybridization zone.

13. Vavilov Journal of Genetics and Breeding.2018в. № 22 (4). Рр. 468-475.]

14. Климов А.В., Прошкин Б.В. Популяционно-фенетическая структура тополя лавролистного PopuluslaurifoliaLedeb. в бассейне реки Томи // Сибирский лесной журнал. 2018 г. № 5. С. 62-75. [Klimov A.V., Proshkin B.V. Population and phenetic structure of laurel poplar PopuluslaurifoliaLedeb. in the Tom river basin.

15. SibirskijLesnojZurnal (Sib. J. For. Sci.).2018 г. № 5. Pp. 62-75.]

16. Климов А.В., Прошкин Б.В., Андреева З.В. Гибридизация видов рода Populus L. секций AigeirosLunellи Tacamahaca Mill. в природе и культуре // Вестник НГАУ. 2018. № 1 (46). С. 16-34. [Klimov A.V., Proshkin B.V.,

17. Andreeva Z.V. Hybridization of species of the genus Populus L. sections AigeirosLunell and Tacamahaca Mill. Bulletin of the NSAU. 2018. № 1 (46). Pp. 16-34.]

18. Костина М.В., Васильева Н.В., Насимович Ю.А. Природные и культивируемые тополя Иркутской области и Бурятии // Социально-экологические технологии. 2018. № 3. С. 9-21. [Kostina M.V., Vasilieva N.V., NasimovichYu.A.

19. Natural and cultivated poplars of Irkutsk Province and Buryat Republic.Socialno- ecologicheskieteсhnologii. 2018. № 3. Рр. 9-21.]

20. Костина М.В., Чиндяева Л.Н., Васильева Н.В. Гибридизация Populus x sibirica G. KrylovetGrig. exSkvortsovи P. nigra L. в Новосибирске // Социально-экологические технологии. 2016. № 4. С. 20-31. [Kostina M.V., Chindyaeva L.N., Vasilieva N.V. Hybridization between Populus x sibirica G. KrylovetGrig. ex Skvortsov and P. nigra L. in Novosibirsk. Soсialno-eсologicheskieteohnologii. 2016. № 4. Рр. 20-31.]

21. Мамаев С.А. Формы внутривидовой изменчивости древесных растений (на примере семейства Pinaceaeна Урале). М., 1972. [Mamayev S.A. Formyvnutrividovoyizmenchivostidrevesnykhrasteniy (naprimeresemeystvaPinaceaenaUrale) [Forms of intraspecific variability of woody plants (by the example of the Pinaceae family in the Urals)] Moscow, 1972.]

22. Прошкин Б.В., Климов А.В. Спонтанная гибридизация Populus x sibiricaи Populusnigraв городе Новокузнецке (Кемеровская область) // Turczaninowia.

23. 2017а. № 20 (4). С. 206-218. [Proshkin B.V., Klimov A.V. Spontaneous hybridization of Populus x sibirica and Populusnigra in the city of Novokuznetsk (Kemerovo region). Turczaninowia.2017a. № 20 (4). Pp. 206-218.]

24. Прошкин Б.В., Климов А.В. Populus x jrtyschensis Chang Y. в Алтае- Саянской горной стране // Систематические заметки по материалам Гербария им. П.Н. Крылова Томского государственного университета. 2017б. № 115.

25. С. 28-35. [Proshkin B.V., Klimov A.V. Populus x jrtyschensis Chang Y. in the Altai-

26. Sayan mountain country.Sistematic notes on the materials of P.N. Krylov Herbariums vo S.

27. of Tomsk State University.2017б. № 115. Pp. 28-35.]

28. Environment and Human: Ecological Studies. 2019. Vol. 9. № 2

29. Прошкин Б.В., Климов А.В. Применение петиолярной анатомии для идентификации Populusnigra, P. laurifoliaи P. x jrtyschensisв зоне естественной гибридизации // Проблемы ботаники Южной Сибири и Монголии. Барнаул, 2018а. № 17. С. 247-250. [Proshkin B.V., Klimov A.V. The use of petiolar anatomy to identify Populusnigra, P. laurifolia and P. x jrtyschensis in the zone of natural hybridization.Problems of Botany of Southern Siberia and Mongolia.Barnaul, 2018.№ 17. Pp. 247-250.]

30. Путенихин В.П., Фарукшина Г.Г., Шиганов З.Х. Лиственница Сукачева на Урале: изменчивость и популяционно-генетическая структура. М., 2004. [Putenikhin V.P., Farukshina G.G., ShiganovZ.Kh. ListvennitsaSukachevanaUrale: izmenchivostipopulyatsionno-geneticheskayastruktura [Sukachev Larch in the Urals: Variability and population-genetic structure]. Moscow, 2004.]

31. Федоров Ал.А., Кирпичников М.Э., Артюшенко З.Т. Атлас по описательной морфологии высших растений. Лист. М., 1956. [FedorovAl.A., Kirpichnikov M.E., Artyushenko Z.T. Atlas poopisatelnoymorfologiivysshikhrasteniy. List [Atlas on descriptive morphology of higher plants. Leaf].Moscow, 1956.]

32. Eckenwalder J.E. Populus. Flora of North America North of Mexico.New York, 2010.Vol. 7. Pp. 5-22.

33. Escalante-Perez M., Jaborsky M., Lautner S., Fromm J., Mьller T., Dittrich M., Kunert M., Boland W., Hedrich R., Ache P. Poplar extrafloralnectaries: Two types, two strategies of indirect defenses against herbivores. Plant Physiology. 2012. Vol. 159 (3). Pp. 1176-1191. DOI: 10.1104/pp.112.196014.

34. IBM SPSS Statistics 23. URL: http://www-01.ibm.com/support/docview. wss?uid=swg24038592

35. Kajba D., Ballian D., Idzojtic M., PoljakI. Leaf morphology variation of Populusnigra L. in natural populations along the Rivers in Croatia and Bosnia and Herzegovina. South-east Eur for. 2015. Vol. 6 (1). Pp. 39-51.

36. ZEISS AxioVision - Microscope software for materials microscopy & industrial applications. Carl Zeiss Microscopy. Jena, Germany: Zeiss Int. TM, 2018. URL: https://www.zeiss.com/microscopy/int/products/microscope-software/ axiovision.html

Размещено на Allbest.ru